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丁杰萍, 罗永清, 周欣, 岳祥飞, 连杰. 植物根系呼吸研究方法及影响因素研究进展.草业学报, 2015,24(5): 206-216
DING Jie-Ping, LUO Yong-Qing, ZHOU Xin, YUE Xiang-Fei, LIAN Jie. Review of methodology and factors influencing plant root respiration.Acta Prataculturae Sinica, 2015,24(5): 206-216  
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植物根系呼吸研究方法及影响因素研究进展
丁杰萍1,3, 罗永清2*,*, 周欣2, 岳祥飞2, 连杰2
1.甘肃省环境科学设计研究院, 甘肃 兰州 730020
2.中国科学院寒区旱区环境与工程研究所, 甘肃 兰州 730000
3.兰州大学资源环境学院, 甘肃 兰州 730000
*通讯作者,Corresponding author. E-mail:luoyongqing8401@sina.com

作者简介:丁杰萍(1987-),女,甘肃通渭人,助理工程师,在读硕士。E-mail:dingjieping1@163.com

收稿日期: 2014-10-13
基金: 国家科技支撑计划项目(2011BAC07B02),内蒙古自治区科技重大专项(Y439K71001),中国科学院“百人计划”项目(Y451H31001)和国家自然基金项目(31170413, 41171414)资助
摘要

植物根系呼吸是土壤呼吸的主要组成部分,与陆地生态系统碳循环和气候变化密切相关。根呼吸的研究对生态系统碳收支及生物圈碳平衡有重要意义。植物根呼吸受环境及生物等多种因素影响,根呼吸速率及其对土壤总呼吸的贡献在不同生态系统有较大的差异性。根呼吸的测定主要通过离体根法、同位素法及PVC管气室法等直接方法和排根法、计算法等间接方法进行测定或估算。植物根呼吸主要受土壤温度、湿度、养分及根直径、根级、根生物量及菌根等因素影响。本文从根呼吸主要研究方法和影响根呼吸因素两方面对已有的研究进行简要的综述,旨在为植物根呼吸研究提供理论依据,并根据目前的研究现状,对相关内容进行展望。

关键词: 根呼吸; 根呼吸贡献; 测定方法; 影响因素
doi: 10.11686/cyxb20150524
Review of methodology and factors influencing plant root respiration
DING Jie-Ping1,3, LUO Yong-Qing2,*, ZHOU Xin2, YUE Xiang-Fei2, LIAN Jie2
1.Gansu Academy of Environmental Sciences, Lanzhou 730020, China
2.Cold and Arid Regions Environmental and Engineering Research Institute, Chinese Academy of Sciences, Lanzhou 730000, China
3.Collage of Earth and Environmental Sciences, Lanzhou University, Lanzhou 730000, China
Abstract

Plant root respiration is the dominant component of total soil respiration, which in turn is closely related to the carbon cycle of terrestrial ecosystems and a significant factor in global climate change. Research focused on plant root respiration is critical for understanding ecosystem carbon budgets and the biosphere’s carbon balance. Root respiration is affected by both environmental and biotic factors. Root respiration rates and their contribution to soil respiration varies greatly in different ecosystems. The main methodologies in research on root respiration include direct measurement (such as isolated methods/ in vitro root methods, isotopic methods and cuvette methods) and indirect methods (such as the root exclusion method and calculation method). Plant root respiration is affected by soil temperature and humidity, nutrition condition and root size, root order, root biomass and root mycorrhiza. This paper reviews the various methodologies and factors held to influence plant root respiration in order to provide the basic theory needed for subsequent research. Future research directions are also suggested.

Keyword: root respiration; root contribution to soil respiration; determination methodology; influenced factor

植物根呼吸是指由植物根系生理代谢及与之相关的活动(菌根生理代谢、根际微生物等)产生的CO2的释放过程[1, 2, 3]。植物根系呼吸的认识与研究经历了一个漫长的过程[1]:最初的研究中(1920年), 土壤释放的CO2主要来源于微生物分解; 该结论维持了较长时间, 直到1963年, Reiners[4]发现, 土壤中通过呼吸作用的碳释放量高于由凋落物形成的碳输入量, 据此推断根系的呼吸作用可能是导致这种现象的主要原因; 到1967年, Wiant[5]的研究发现, 森林植物根系呼吸释放的CO2甚至可能高于分解作用; 1973年Anderson[6]指出, 土壤本身呼吸差异的主要来源为植物活根的CO2输出; 同年, Garrett和Cox[7]的研究表明, 橡树-山核桃森林(oak-hickory forest)中, 土壤释放的大部分CO2来源于根系呼吸及相关的微生物活动, 而非凋落物分解。此后, 植物根呼吸和根呼吸与土壤呼吸的关系方面的相关研究逐渐展开, 人们对土壤呼吸的认识也逐步增加。

1 植物根呼吸与土壤呼吸的关系及根呼吸的定义

土壤呼吸是指由土壤产生并向大气中释放CO2的过程。土壤呼吸是一个综合过程, 包括生物(植物根系呼吸、土壤微生物呼吸以及土壤动物呼吸)过程和非生物(碳素化学氧化作用)过程。土壤呼吸是由植物体固定的CO2返回到大气中的主要形式之一。与化石燃料释放相比较, 土壤呼吸释放CO2虽相对缓慢, 但由于其时间与空间上的连续性及较大的土地面积, 通过土壤呼吸向大气中释放的CO2为化石燃料的10~13倍[8, 9]。不同研究对土壤呼吸CO2释放量的估计有一定的差异, 具体表现为随时间增加, CO2排放量的估算呈增加的趋势:如1992年的估算值为68 Pg C/a[10], 2000年为76.5[8]和80.4 Pg C/a[9], 2010年为98 Pg C/a[11]。

根呼吸是土壤呼吸的主要形式之一, 不同生态系统中, 植物根系对土壤总呼吸的贡献率(root contribution, RC)存在差异性。在草地生态系统中, 由于受种群类型、测定方法、测定季节、气候特征等多种因素的影响, 通过根呼吸向大气中释放CO2的量占土壤呼吸的17%~74%[12]。Wang和Fang[13]对全球草地生态系统土壤呼吸的综述显示, 热带草地生态系统中RC为41%~64%, 而温带草地生态系统为8%~56%。

森林生态系统的研究表明[14, 15], 森林土壤呼吸的近2/3是由林木根呼吸产生, 且有很大的变异性, 全球森林系统中, 植物RC的范围为10%~90%, 大多数为40%~60%, 且受林地类型、纬度、测定季节、测定方法等多种因素影响。Hanson等[1]通过37个森林生态系统样点和14个草地或农田生态系统样点的研究, 估算了全球生态系统中植物RC值, 结果表明, 该值为40%~50%, 平均为48%, 其中森林生态系统和非森林系统中RC分别为48.6%和36.7%。在灌木柳生物质生产系统(shrub willow biomass crop production systems, SWBC)的研究发现[16], 毛枝柳(Salix dasyclados)的RC为18%~33%, 且随存活时间的增加显著提高。Tu等[17]通过氮素添加研究了竹林生态系统土壤呼吸特征, 结果表明, 苦竹(Pleioblastus amarus)的RC值为49.1%, 且受氮素的影响。

在农田生态系统中, 通过收割法对华北平原玉米(Zea mays)和小麦(Triticum aestivum)根系-土壤系统呼吸特征的研究表明[18], 小麦和玉米根呼吸速率分别为0.3~4.4 μ mol C/(m2· s)和0.1~3.4 μ mol C/(m2· s), 两者的RC值均大于50%, 且存在明显的季节变化。Zhao等[19]通过环剥法对干旱区棉花根系呼吸、分解呼吸(respiration originating from decomposition)与土壤总呼吸特征进行了研究, 结果表明, 生长季内, 根呼吸占总呼吸的32%; 同时该研究发现[19], 分解呼吸与活根呼吸对温度的响应不同:自养呼吸(autotrophic respiration)对温度更敏感; 而Sun等[20]以冬小麦的研究显示, 异养呼吸(heterotrophic respiration)对温度更敏感, 并认为物候对根呼吸的影响大于土壤温度。

植物-土壤系统中根系呼吸与土壤异养呼吸的区分, 是定量研究根圈碳通量的关键和难点之一[21]。对土壤呼吸及其组成的划分存在争议:方精云和王娓[22]对土壤呼吸的定义为:未经扰动的土壤中产生CO2的所有代谢作用, 主要包括根系呼吸及土壤微生物和土壤动物的异养呼吸。而在一些研究中, 忽略土壤动物呼吸, 认为土壤呼吸主要包括自养呼吸(根呼吸)和异养呼吸(微生物呼吸)两部分[18, 23], 或者认为其包括根系呼吸、微生物呼吸及土壤矿化三部分[24]。另外, 也有研究根据呼吸底物将土壤总呼吸分为凋落物分解、根呼吸及微生物呼吸三部分[17, 25]。对根呼吸的定义, 同样存在争议性:Andrews等[2]对根呼吸的定义为活根呼吸、由活根产生的活性有机物分解释放的CO2及菌根呼吸三方面内容; 而Hanson等[1]的定义中, 将来源于植物体固定的碳形成的呼吸均定义为自养/根呼吸, 该定义除包括植物生理活动产生的自养呼吸以外, 还包括根际微生物、菌根以及根系分泌物与根表死亡组织分解产生的CO2, 而将由凋落物分解产生的CO2定义为异养呼吸。也有研究将植物根呼吸分为生长呼吸和维持呼吸两部分, 其中生长呼吸是指植物组织构建过程中的呼吸作用, 主要受光合作用的反应速率决定; 而维持呼吸为维持现有组织的呼吸, 包括蛋白质的合成与更新、离子浓度的维持、细胞膜修复等过程[3]。

2 根呼吸的研究方法

已有的研究表明, 测定方法对根呼吸产生的CO2释放量的估计有很大的影响。如以火炬树为材料的研究发现[14], 同位素法和排除根法所测定的根呼吸对土壤总呼吸的贡献率分别为49%和67%。在草地生态系统中[13, 26, 27], 测定方法同样对根呼吸的估计存在差异性。植物根呼吸的测定方法较多, 可分为直接测定法和间接测定法。

2.1 直接测定法

2.1.1 离体根法 (isolated methods/in vitro root methods) 离体根法是指将取样获得的活根直接用于CO2释放量的测定。这一方法在早期的研究中有较多的应用, 其优点在于操作简单, 并且可以直接测定根呼吸对温度的响应。但由于根系切割以后, 根系活力等受到干扰, 根系逐渐死亡, 因此, 随测定时间的推移, 根系呼吸强度的测定值逐渐降低。Rakonczay等[28]以红花槭(Acer rubrum)、沼地红栎(Quercus rubra)和北美乔松(Pinus strobes)为材料的研究发现细根切除后根呼吸随时间的推移明显下降。另外, 根系切割过程中不可避免地形成了创伤, 这可能是导致根系呼吸强度改变的因素之一。此外, 离体根法测定植物根系呼吸的过程中, 同一根样的重复测定无法实现, 且通过单一根样的呼吸测定值在估计整株植物或整个生态系统根系呼吸中存在困难。李又芳等[29]采用该方法研究了杉木(Cunninghamia lanceolata)人工林不同茎级根系呼吸特征, 结果表明, 细根(< 2 mm)呼吸速率显著高于粗根(> 2 mm)。

2.1.2 同位素法 (isotopic methods) 同位素法可分为间歇标记(pulse labeling)、重复间歇标记(repeated pulse labeling) 和连续标记(continuous labeling)。

间歇标记是通过添加C示踪物测定植物体内标记C的分布和特定时间内植物地上和地下部分呼吸中标记C的丰度而量化。它适合于生长在密闭气室内的小型植物同化的14CO2 去向的追踪。由于植物中易分解的碳化合物较易标记, 用此法可能高估了根呼吸。重复间歇标记是间歇标记的变换形式之一, 即在不同生长季节添加同位素标记的CO2。尽管间歇标记或重复间歇标记适用于野外条件且简单直观, 对研究植物体内碳分配的动态[30]和定期测定根呼吸比较理想, 但间歇标记和重复间歇标记存在健康和安全问题, 在野外条件下应用尚受一定限制。

连续标记是指在室内或野外条件下, 在植物不同生长季节里加入特殊标记C。连续标记优于间歇标记之处在于, 它能提供较均匀标记的植物碳库, 且常处于稳定状态且易于计算。缺点是:1) 不适合研究瞬时植物碳动态; 2) 所需设备昂贵且笨重, 野外应用较为困难; 3) 难以区分根呼吸和土壤有机质分解释放的C O21。实验室内则可用于连续标记具示踪14C的小型植物, 但测定较大树木则比较困难。

2.1.3 PVC管气室法 (cuvette method) 20世纪70-80年代, 在森林系统植物根系呼吸的研究中应用较多。其操作步骤为:沿供试植物主轴向下, 选择目标根系, 安装PVC管气室, 然后连接红外气体分析仪等装置, 测定根系释放的CO2量。该法的优点在于可连续测定同一根样, 但也存在一定的局限性:一方面设备安装过程中对土壤微环境有一定的影响, 从而影响测定准度[14]。Fu 等[31]的研究结果显示, 由于根系存在补偿效应(compensation effect), 安装后测定初期的测定值较高, 此后由于植物根系与土壤环境的恢复重建, 经过一段时间(约2个月)缓冲以后的测定值较为准确; 另一方面, 对根系的干扰容易造成根系的栓质化, 改变根系的原有特征, 影响测定准度[14]; 此外, 该方法在植物群落水平上混合物种的测定存在困难。

2.2 间接法

主要是通过测定土壤呼吸, 然后通过不同的分离方法, 将土壤呼吸区分为自养呼吸(根呼吸)和异养呼吸(微生物呼吸)的过程。目前测定土壤呼吸常用方法为气室法。主要包括静态碱液吸收法、静态密闭气室法、动态密闭气室法和通气法。静态碱液吸收法是最早运用于土壤呼吸的测定, 即通过封闭空间, 将单位时间由土壤/根系释放的CO2被碱液吸收后, 通过酸碱滴定从而计算出呼吸量的方法对土壤/根系呼吸进行测定。这种方法简单易行, 且可同时多点测定, 可用于测定一定时间尺度的CO2释放量, 因此在草地、农田、森林及沙地等多种生态系统中得到广泛的应用。其缺点是测定精度不够, 有研究表明, 在低呼吸速率状况下的测定值偏高, 而在高呼吸速率状况下的测定值偏低[32]。静态密闭气室法是用真空采样器将密闭气室中的气体样品采集后, 通过红外分析仪或气象色谱仪等对气体样本中的CO2含量进行测定。其具有简便灵活等优点, 所以在野外实验中有较多的应用。通气法的测定原理是从气室的一方向气室内注入一定量的空气, 再从另一方将相同量的空气吸出。通过注入和吸出的空气中的CO2浓度差来计算土壤/根系的呼吸速率。动态密闭气室法是目前应用较广泛的一种方法, 其工作原理是将气室和红外线CO2分析仪连成闭合型流路, 使一定流量的空气在流路内循环, 同时检测其中CO2浓度随时间的变化。其优点是操作简便, 测定数据精度较好, 为野外测定提供了较大的便利, 但存在仪器价格昂贵的缺点。

通常采用排根法(root exclusion method)将土壤呼吸分离为自养(根呼吸)和异养呼吸(微生物呼吸)。其原理是通过根系排除, 测定有根和无根两种情况下的土壤呼吸, 假定有根状态下的呼吸值为总呼吸, 包括自养和异养两种呼吸, 而无根状态下的测定值为异养呼吸, 通过两个测定值的相减, 得到根呼吸。在森林生态系统的研究中, 也可将土壤呼吸区分为凋落物呼吸、根系呼吸及矿质土壤呼吸(mineral soil respiration)。如以杉木[33]为材料的研究发现, 移除叶凋落物和移除叶+根系两种处理下, 土壤CO2通量分别减少22.9%和49.1%, 凋落物和根系呼吸对土壤总呼吸的贡献分别为22.9%和26.2%。在杉木和马尾松(Pinus massoniana)为优势种的亚热带针叶林的研究中发现[24], 根系排除后, 土壤呼吸强度降低20.4%, 凋落物分解、根/根际呼吸及矿质土壤呼吸对总呼吸的贡献分别为22.3%, 20.1%和57.6%。田祥宇等[34]在研究苦竹(Pleioblastus amarus)人工林土壤呼吸的过程中采用排除法将土壤呼吸区分为凋落物层CO2排放、无根土壤CO2排放及根系呼吸, 其C排放量分别为1.32, 0.87和2.08 Mg/(hm2· a)。孟春等[35]采用类似的方法研究了落叶松(Larix gleminii)人工林土壤呼吸动态, 将土壤总呼吸区分为枯枝落叶层呼吸、根呼吸和矿质土壤呼吸, 其对土壤总呼吸的贡献分别为14.3%, 10.6%和71.5%。

排根方式主要包括:1) 根去除法:其原理是通过去除土壤中的植物根系, 以达到消除自养呼吸的目的。具体操作方式为:将小区所有植物根系切除后移去, 然后将土壤原层次回填, 并调整土壤容重等, 使其尽量与切除前原土一致, 同时用障碍物隔离周围根系的向内生长。2) 壕沟法:其原理与根切除法类似, 不同的是壕沟法将小区周围根系切断以后不进行移除, 所以相对于根切除法对土壤的扰动较小。但由于植物根系切断以后, 死根在土壤中的存在对土壤异养呼吸有较大的影响, 所以测定数据的准确性相对较低。通常采用缓冲法减小这种误差, 即将根系切断以后经过一段时间的保持, 使根系非正常死亡和死根分解的影响降低, 然后进行测定。另外, 也有一种改进壕沟法[36]:即用长度不同的PVC在植物根系生长区垂直插入土壤, 达到切断根系的目的。此法相对于壕沟挖掘有简便易行且破坏较小的优点。3) 收割法:通过在植物生长初期连续不断地收割地上部分, 从而抑制根系的生长, 然后测定有根和无根两种状况下的土壤呼吸, 从而将土壤总呼吸区分为自养和异养呼吸[18, 37]。收割法的优点在于减少土壤扰动的同时, 又避免了根系的非正常活动与死根分解作用。但其缺点是无法排除小区周围植物根系的横向生长干扰, 根据研究物种, 对小区面积的确定存在困难:面积太小, 周围根系的影响相对增加; 小区面积过大, 两种土壤的微环境差异增加。

近年来, 也有研究通过环剥(girdling method)的方式来区分土壤呼吸中的自养和异养成分[19, 38]。其原理为通过环剥植物韧皮部, 阻断地上部分形成的碳水化合物, 即呼吸底物向根系的输入, 从而阻止根呼吸。该方法一方面受制于供试物种, 另一方面需要相对较大的重复, 所以其推广使用受到一定程度的限制。

2.3 计算法

计算法是指根据植物的物质分配模型, 对根系呼吸进行估计的一种方式。常用的计算法主要有根生物量回归法、生物量平衡法、模型法等[1, 13]。根生物量回归法对土壤呼吸的区分原理是假设土壤呼吸和根生物量呈线性关系, 根据根生物量梯度上土壤呼吸变化趋势, 估算RC值[39]。该方法对土壤和植物根系的扰动小、操作简单、成本低、测定值相对准确可靠, 有较高的普适性。史晶晶和耿元波[39]采用该方法对内蒙古羊草草原根系和土壤微生物呼吸作用进行了研究, 结果发现, 根呼吸占土壤呼吸的13%~52%(表1), 根呼吸与根呼吸活力具有极显著的指数关系, 且RC值与根呼吸活力具有显著的指数相关关系。

表1 我国近期部分有关植物根呼吸的研究结果 Table 1 Parts of plant root researches of China in recent years
3 影响根呼吸的因素
3.1 土壤温度

土壤温度与土壤呼吸的相关性已在很多研究中得到验证[48, 49, 50, 51]。有研究通过地统计学方法对蒿属植物斑块状分布的草原土壤呼吸的研究发现, 土壤呼吸受土壤温度调控[52]。环境/土壤温度主要是通过影响土壤微生物[50]和呼吸底物酶[53]活性来调控土壤呼吸。针对土壤温度与植物根系呼吸的研究也有类似的结论[16]。如Zhao等[54]以杨树为材料的研究表明, 霜冻前后, 杨树RC值分别为30%和45%。也有研究表明[55], 糖槭(Acer saccharum)和赤松(Pinus resinosa)细根呼吸与土壤温度有密切关系, 细根呼吸随土壤温度升高表现出指数增加的特征, 二者根呼吸的Q10值分别为2.4和3.0; Boone等[56]研究表明, 温带混交林根际微生物呼吸对温度的敏感性(Q10=4.6)高于全土和无根土壤(Q10分别为2.5和3.5)。土壤温度对植物根呼吸的促进作用是在一定温度范围内发生的, 当温度过高时, 植物根呼吸速率[57, 58]和根呼吸的温度敏感性都有明显的下降趋势[59, 60, 61]。

土壤温度影响根呼吸的机理可能包括以下方面:1)根呼吸中无论维持呼吸还是生长呼吸, 其实质为一系列的酶促反应, 各种酶活性受温度调控[62]; 2)根系呼吸中的异养呼吸, 如根表脱落物及根系分泌物的分解, 其主体为微生物, 水分条件对土壤微生物具有重要作用[63], 土壤温度的变化通过影响微生物活性来干扰根系的呼吸, 如Flanagan 等[53]的研究表明, 温度变化对土壤呼吸的影响主要是通过改变呼吸底物活性(carbon substrate availability)来产生作用; 3)土壤温度通过对土壤养分的影响来改变植物根系生长状态, 从而影响根系呼吸, 有研究表明土壤温度增加导致土壤氮矿化速率及分布发生变化, 根组织中的氮浓度增加, 从而导致根呼吸速率增加[58, 64]; 4)根呼吸与根系构型和根系分布特征相关, 土壤温度通过影响根系的分布及土壤水分状况来影响根系呼吸。土壤温度的变化作用于土壤水分, 而土壤水分状况影响到根系生物量的大小及分配, 粗细根比例发生变化, 根系呼吸相应产生变化[65]。

3.2 土壤水分

土壤水分是影响根系呼吸的另一因素。如Richards等[66]的研究发现, 干旱季节与湿润季节热带稀树草原植物根呼吸存在显著的差异性。Laganiè re等[48]的研究表明, 土壤温度虽是造成根呼吸差异的主要原因, 但土壤湿度同样对根呼吸有显著的影响。土壤水分对植物根系呼吸的影响主要存在两种机制; 一方面, 土壤水分通过间接影响土壤温度、通透性及植物根系生物量[67, 68]与根系活力从而影响根系及土壤呼吸强度[24, 69]; 另一方面, 土壤水分环境可直接影响植物根际的激发效应(priming effect), 如严重干旱条件下, 向日葵(Helianthus annuus)根际的激发效应受到影响, 根系自养呼吸及根系分解均受到抑制[23]。

3.3 土壤养分

Sun等[20]对冬小麦-水稻(Oryza sativa)轮播农田土壤呼吸的研究发现, 氮添加促进了根系自养呼吸, CO2升高和氮素水平增加的条件下土壤总呼吸量上升可能是由于根系生物量增加后产生的相应呼吸量增加。类似的结论在其他物种的研究中也有验证, 如Tu等[17]通过研究竹林生态系统土壤呼吸的研究发现, 氮素添加对根呼吸有一定的促进, 并指出其原因为氮素增加导致根系生物量增大及新陈代谢速率提高。

Zhang等[36]研究了玉米农田土壤呼吸, 结果表明, 玉米RC为35%~50%, 其与施肥措施有关, NPK配合有机肥及有机肥单施均导致RC含量增加, 分别为50%和47%, NPK为44%, 均高于空白(40%), NPK配合秸秆处理导致RC值低于对照(35%)。

3.4 植物生长活动与根系特性

植物根系呼吸受生长活动的影响。Fu和Cheng[70]的研究发现, 植物根际呼吸和根际激发效应均受到叶片脱落(defoliation)的影响, 并指出, 在较低水平(20%)的叶片脱落过程中, 植物通过减少根系呼吸的策略实现碳和能量的保持, 以维持正常的代谢活动; 中度叶片脱落(45%)时, 植物体的补偿机制(compensation mechanism)被触发, 在该过程中, 植物通过大量的能量消耗来保证这种补偿策略, 因此根际呼吸强度增加; 当叶片大量脱落时, 植物体迅速出现伤害修复(injury repair)现象, 此时由于叶片大量脱落, 植物光合能力迅速并显著下降且显著低于补偿阈值, 因此根际呼吸表现出先增加(叶片脱落后0~4 h)后降低的趋势。

植物根系形态对根系的呼吸强度有一定程度的影响。董希斌等[71]通过小兴安岭红松(Pinus koruieusis)、云杉(Picea asperata)和落叶松(Larix kaempferi)根系呼吸季节动态的研究发现, 红松和落叶松在不同树龄随根茎增加, 单位根呼吸速率减少。而李又芳等[29]以杉木根系的研究也有相同结论:该研究发现, 细根(≤ 2 mm)根系呼吸强度高于粗根。细根由于周转快, 对温度、水分、通气状况等的敏感程度高于粗根, 此外细根的发育状况与解剖特征也有别于粗根[72], 因此其呼吸速率高于粗根。有研究通过对比杉木粗根和细根(≤ 2 mm)的呼吸速率发现[32], 二者的RC分别为27.9%和31.1%。Rakonczay等[28]研究发现北美乔松、红花槭和沼地红栎的细根(≤ 2 mm)呼吸速率比粗根的高6倍多; Pregitzer等[73]发现糖槭林细根(< 0.5 mm) 呼吸速率比粗根的大2~3倍; Widé n和Majdi[74]发现樟子松(Pinus sylvestris)/挪威云杉(Picea abies)混交林5月根呼吸对土壤总呼吸的贡献为62%, 其中58%来自细根(< 5 mm)。Bhaskar等[75]的研究表明, 代谢活性高的根毛(root hair)是主要的呼吸器官, 根尖呼吸速率高于其他部位, 细根呼吸速率高于粗根, 这可能与根中分生组织和非分生组织所占比例不同所致。另外, 在不同根级(root order)根呼吸的对比研究发现, 落叶松(Larix gmelinii)和水曲柳(Fraxinus mandshurica)1级根呼吸速率高出5级根呼吸速率的148%和124%, 根呼吸速率与不同根级根系形态结构及组织氮浓度有密切关系[72]。

除径级以外, 根系生物量的变化是影响根呼吸的另一主要因素。有研究表明[17, 20], 环境因子是通过作用于根系生物量变化, 从而对根呼吸产生影响。Zhou 和Zhang[50]通过对古尔班通古特沙漠土壤呼吸研究表明, 土壤呼吸与根系生物量存在显著的正相关性。有关热带稀树草原的研究发现[66], 在湿润季节未进行火烧样地土壤呼吸强度为火烧样地的3倍, 其原因除了火烧减少了凋落物的输入外, 也降低了植物根系产量, 根系呼吸速率远高于无根土壤, 所以火烧是通过影响根系生物量来作用于根呼吸, 进而影响土壤总呼吸。

菌根侵染是一种普遍现象, 其存在对一些植物的根系呼吸有明显的作用。有研究[76]用网袋法对新生挪威云杉林细根呼吸、外生菌根呼吸的分离对比测定发现, 新生菌根呼吸在土壤系统的总呼吸中占有较大比重, 其贡献甚至高于细根。Shi等[77]的研究发现, 丛枝菌根型森林土壤自养呼吸高于非侵染型的3倍。此外, 土壤自养和异养呼吸对环境因子的响应也与菌根侵染策略有关:丛枝菌根型根系-土壤系统中, 降水对自养和异养呼吸的影响高于温度, 而在其他类型 (内生、外生及内外生等) 的菌根系统中, 温度对土壤自养和异养呼吸的影响高于降水[77](表2)。

表2 不同菌根类型根呼吸对年均气温和降水的通径分析结果[77] Table 2 Coefficients of path-analysis between mean annual temperature and precipitation and soil autotrophic respiration of forests under different mycorrhizal strategies[77]
3.5 人类活动

放牧为草地生态系统人类活动的主要形式, 目前放牧梯度下的土壤系统呼吸研究较多, 但相关的植物根系呼吸的研究较少。已有的研究表明, 放牧对土壤呼吸有不同程度的减弱作用, 其机理主要为放牧过程, 一方面采食过程影响了植物的物质分配, 即减少了植被叶面积及光合作用, 导致根系的干物质供应量及根系生物量下降, 从而导致根呼吸减弱[21, 24, 69]; 另一方面, 放牧过程中的踩踏作用导致植物根系活力及土壤通透性受到影响, 导致根系分泌物产生速率与微生物活性受到影响, 从而降低根系呼吸速率[78]。该结论在草坪植物的研究中得到验证。熊莉等[79]通过对结缕草(Zoysia matrella)草坪土壤呼吸的研究发现, 踩踏作用一方面导致根系生物量降低72.3%, 另一方面导致土壤紧实度增加, 阻碍了根系的穿插能力和伸长生长、抑制了幼苗的生长与建立、降低了根系活力, 从而导致植物根系呼吸速率的下降。

4 展望

植物根系呼吸是生物圈碳循环的关键环节, 对全球气候变化和生态系统碳平衡有重要意义。根呼吸的研究已有近百年的历史, 研究对象涉及森林、草地、荒漠、农田等多个生态系统, 研究区域包括热带、亚热带、温带等多个区域, 且针对不同区域、不同生态系统有不同的研究方法。一方面由于近年来人类活动的加剧促进了人们对全球气候变化和陆地生态系统碳平衡的关注, 另一方面植物根呼吸是一个综合的、复杂的生理生化过程, 受生物、环境等多种因素的影响, 植物根呼吸的估算及其对环境因子的响应机理尚不清楚, 针对不同的研究目标和研究内容, 应从以下方面进行深入研究。

1) 目前的研究多集中在生长季植物根呼吸特征, 而对非生长季的相对较少。在植物根呼吸释放的CO2估算过程中, 无论将非生长季CO2排放忽略, 还是用生长季的平均值来估算全年CO2释放量, 都可能对估算精度造成较大的误差。因此, 非生长季的根呼吸需要更深入的研究。

2) 植物根呼吸的定义及其组分认定存在争议性, 如新生死根和根表脱落物的分解到底属于自养还是异养呼吸, 对自养呼吸不同组分CO2释放的准确估算需要各自相应的模型。

3) 已有的研究对土壤呼吸的温度响应机理有相对充分的研究, 但植物根呼吸对温度的响应机理及根呼吸对水分、养分等其他环境因素的响应机理需要进一步探索。

4) 菌根在陆地生态系统植物生产和物质代谢过程中有重要作用, 已有学者在菌根对植物根呼吸的影响方面进行了探索性研究, 此后需要更深入的研究; 此外, 在土壤呼吸的估算中, 土壤动物呼吸的研究相对较少, 不同生态系统土壤中的动物活动对土壤CO2的贡献以及土壤动物对根系生长和呼吸影响方面的研究可提高生态系统碳循环估算的精度。

The authors have declared that no competing interests exist.

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