白三叶草叶片感染白粉病的细胞生理变化及其病原鉴定

doi:10.11686/cyxb2020360

摘要/Abstract

摘要：

为了揭示白三叶草和白粉菌互作的细胞学机制，明确白三叶草白粉菌的分类地位，为牧草抗病育种和科学防控提供依据。采用光学显微镜和透射电镜技术观察了白粉菌侵入白三叶草叶片感染白粉病的细胞生理特征。通过传统形态学和ITS序列分析对白三叶草白粉病病原菌进行了鉴定，采用水琼脂玻片法观察了病原菌分生孢子萌发特性。结果表明，白粉菌在白三叶草表皮细胞和保卫细胞交界处直接侵入，菌丝侵入表皮细胞壁与寄主接触部分的胞壁组织被降解且颜色加深，对应的细胞内侧产生大量胞壁沉积物，细胞壁不再完整气孔通道变形，保卫细胞发生质膜分离；进入表皮细胞的吸器被寄主质膜包围形成交界面，栅栏组织细胞内叶绿体肿胀，由椭圆形变为近球形聚集，淀粉粒由长条形变为椭圆形，嗜锇颗粒增多。接种到叶片的分生孢子4 h萌发长出初生芽管，10 h形成附着胞，12 h附着胞一侧形成侵染钉，48 h次生菌丝形成，96 h时形成大量菌丝并分化出成熟的分生孢子梗，叶片显症；144 h时分生孢子梗分化出2~3个分生孢子，顶端最先成熟，168 h时粉层扩展至叶片的2/3，240 h时达到90%以上，且粉层加厚，叶片卷曲。依据分生孢子的形态，结合ITS序列鉴定，将宁夏地区白三叶草白粉病的病原菌鉴定为豌豆白粉菌。该菌在25 ℃、 pH为7.0时生长最好，光照条件有利于分生孢子萌发。

关键词: 白三叶草, 白粉病, 超微结构, 病原菌鉴定, 生物学特性

Abstract:

This experiment investigated the cytological mechanism of Trifolium repens and powdery mildew interaction， clarified the classification status of powdery mildew infecting T. repens， and provided information for breeding disease-resistant clover varieties and scientifically directed prevention and control of forage fungal pathogens. Optical and electron microscopy methods were used to observe the changes to cellular physiological characteristics caused by pathogens invading T. repens. The pathogen was identified as Erysiphe pisi based on traditional observation of morphological characteristics and sequence analysis of rDNA-ITS （ribosomal RNA internal transcribed spacer）. The water agar slide method was used to observe conidial germination characteristics of E. pisi. The results showed that E. pisi directly invaded the epidermal cells of T. repens at the junction of epidermal cells and stomatal guard cells， resulting in degradation and darkening of color in the cell wall tissue of at the location where the hypha invaded the cell wall. A large quantity of cell wall deposits were produced inside the corresponding cells. After the cell wall was no longer intact， the stomatal channel deformed to cause plasma membrane separation of the guard cells. The haustorium that invaded the epidermal cell was surrounded by the host plasma membrane to form an interface. The chloroplasts in the palisade tissue cells swelled， changing from elliptical to nearly spherical and clustering， starch grains were changed in shape from elongated to elliptical， and osmophilic particle numbers increased. The conidia inoculated on the leaf germinated and grew primary bud tubes within 4 hours post-inoculation （hpi）， formed mature appressoria in 10 hpi， formed infection pegs after 12 hpi， and secondary hyphae formed after 48 hpi. Germ tubes of abundant branches differentiated into hyphae and produced mature conidiospore after 96 hpi. At the same time leaves showed symptoms， the conidiophore differentiated into 2 to 3 conidia at 144 hpi， the top matured first， and the powder layer was expanded to 2/3 of the leaf at 168 hpi； at 240 hpi， the area of the powder layer had covered more than 90% of the leaf， and the powder layer was thick and its leaves were curled. The pathogen E. pisi grows best at 25 °C and pH 7.0， and light conditions are conducive to spore germination.

Key words: Trifolium repens, powdery mildew, ultrastructure, pathogen identification, biological characteristic

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图/表 10

图1 白粉病菌危害白三叶草叶片症状A：健康的白三叶草； B：接种白粉菌4 d的叶片表面出现稀疏白粉层； C：接种5 d，白粉层加厚； D~E：接种6~7 d，粉斑扩展至叶片的1/3~2/3； F：接种10 d，粉层覆盖率达到90%以上，叶片卷曲； G~H：接种15~20 d，整个叶片粉层加厚，叶片变黄，萎蔫，并逐渐枯死。 A： Healthy T. repens； B： The leaves inoculated with powdery mildew for 4 d had sparse powdery layers on the surface； C： The white powder layer was thickened after inoculation for 5 d； D-E： After inoculation for 6-7 d， the powder spots extended to 1/3-2/3 of the leaves； F： The coverage rate of powder layer reached more than 90% after inoculation for 10 d， and the leaves were curled； G-H： When inoculated to 15-20 d， the entire leaf powder layer thickened， the leaves became yellow， shriveled， and gradually withered.

Fig. 1 Symptoms of leaf damage of T. repens by E. pisi

图2 白粉病菌在白三叶草叶片的发育情况A： 4 h时分生孢子顶端肩胛处长出芽管；B：10 h时附着胞形成； C： 12 h时侵染钉形成，且芽管生长形成拱状菌丝，拱状菌丝基部为产生吸器部位；D： 24 h时分生孢子变扁且芽管基部长出初生菌丝；E：48 h时次生菌丝形成； F： 96 h时菌丝形成网状； G： 144 h时孢子梗形成； H： 168 h时每个孢子梗串生2 ~ 3个分生孢子；I：在解剖镜下将叶片对折侧面观察到的分生孢子梗； Gt：芽管； Ap：附着胞； IS：侵染钉； Ph：初生菌丝； Br：分枝；Sh：次生菌丝； Cp：叶片表面的分生孢子梗； Rt：拱形菌丝基部。 A： At 4 h， the germinal tube appears at the apex of the spore scapula； B： Appressorium formation at 10 h； C： At 12 h， the infection nail was formed， and the bud tube grew to form an arch hypha. The base of the arch hypha was the site of producing haustorium； D： At 24 h， the germinal spore flattens and the primary hypha grows out of the bud； E： Secondary hyphae formed at 48 h； F： Hyphae formed a network at 96 h； G： Sporoderm formation at 144 h； H： At 168 h， 2-3 conidia were born on each spore stem； I： Conidiospore peduncles observed on the folded side of the leaf under anatomic microscope； Gt： Germ tube； Ap： Appressorium； IS： Invasion site； Ph： Primary hyphae； Br： Branch； Sh： Secondary hyphae； Cp： Conidia peduncle； Rt： Root.

Fig. 2 Development of E. pisi in T. repens

图3 正常白三叶草寄主组织与受白粉病菌侵入寄主组织的半薄切片A：正常白三叶草表皮组织；B：受白粉菌侵染的白三叶草表皮组织； Ue：上表皮； De：下表皮； Pt：栅栏组织； St：海绵组织； Vb：维管束； Hs：吸器； Hp：菌丝。 A： Normal T. repens epidermal tissue； B： Epidermal tissue of T. repens infected by powdery mildew； Ue： Upper epidermis； De：Down epidermis； Pt： Palisade tissue； St： Sponge tissue； Vb： Vascular bundle； Hs： Haustoria； Hp： Hyphae.

Fig. 3 A semi-thin section of normal T. repens host tissue and powdery mildew invaded the host tissue

图4 病原菌侵入寄主细胞的超微结构特征A：菌丝内大量的细胞器及一侧形成凸起；B：菌丝内的线粒体及核糖体； C：菌丝凸起且具有膜性物； D：有隔菌丝；E：有隔菌丝内的细胞器； F：白粉菌菌丝侵入寄主前，寄主响应侵染结构的变化； G：白粉菌侵入寄主时，菌丝与寄主发生的系列变化； H~I：侵入菌丝对应的表皮细胞内发生的变化； J：表皮细胞内形成了吸器；K：吸器内细胞器及外壁被一层厚膜包围； L~M：受白粉菌侵染的白三叶草表皮细胞内叶绿体结构发生变化； N：正常的叶绿体结构； O：正常的白三叶草表皮细胞； Nu：细胞核； Mi：线粒体； Bv：大液泡； Ri：核糖体； Ch：叶绿体； Hs：吸器；V e：囊泡； S：淀粉粒； P：嗜锇颗粒。 A： A large number of organelles and one side of hyphae form A bulge； B： Mitochondria and ribosomes in hyphae； C： Hypha is convex and has membranous properties； D： There are septal hyphae； E： There are organelles in the septal hyphae； F： The host responds to the change of the infective structure before the invasion of mycelia； G： Series changes of mycelia and host when powdery mildew invades the host； H-I： Changes in epidermal cells corresponding to invasion of mycelia； J： Haustors form inside the epidermal cells； K： The inner organelle and outer wall of the haustoria are surrounded by a thick film； L-M： Chloroplast structure changes in epidermal cells of the infected white clover； N： Normal chloroplast structure； O： Normal white clover epidermal cells； Nu： Nucleus； Mi： Mitochondria； Bv： Big vacuole； Ri： Ribosome； Ch： Chloroplast； Hs： Haustoria； Ve： Vesica； S： Starch granule； P： Plastoglobule.

Fig. 4 Ultrastructural characteristics of pathogen invading host cells

图5 白三叶白粉病病原菌的形态特征A：白粉菌分生孢子；B：分生孢子梗； C：水琼脂玻片下观察到的分生孢子顶部芽管生长； D：叶片上观察到分生孢子萌发产生芽管并形成附着胞；Cd：分生孢子； Cp：分生孢子梗； Ba：芽管及顶端膨大； Ap：附着胞。 A： Conidia of powdery mildew； B： Conidia peduncle； C： Conidia sprout tube observed under water agar slide； D： Conidia germination was observed on the leaves to produce bud tubes and appressorium； Cd： Conidia； CP： Conidiophore； Ba： Bud tube and apex inflated； Ap： Appressorium.

Fig.5 Morphological characteristics of fungus causing powdery mildews on T. repens

图6 白粉病菌ITS序列片段的PCR扩增

Fig.6 PCR amplification of ribosomal ITS sequence segments of powdery mildew

图7 ITS序列构建的系统发育树

Fig.7 Phylogenetic tree constructed by ITS sequence

表1 不同温度对白三叶草白粉菌分生孢子萌发的影响

Table 1 Effects of different temperatures on the conidia germination of powdery mildew in T. repens

温度 Temperature （℃）	孢子萌发率 Spore germination rate （%）
温度 Temperature （℃）	4 h	6 h	8 h	12 h	24 h
5	0.53C	2.17C	2.97B	5.45B	7.55B
10	0.98C	4.77C	8.27B	16.00B	17.43B
15	7.01B	19.00B	27.40A	33.15A	40.47A
20	9.42AB	18.55B	21.50A	32.29A	35.85A
25	11.57A	28.21A	31.25A	37.76A	47.53A
28	2.54C	8.80C	9.63B	14.83B	18.65B
30	0.97C	4.62C	6.78B	7.19B	9.15B

表2 不同光照对白三叶草白粉菌分生孢子萌发的影响

Table 2 Effect of different lights on the conidia germination of powdery mildew in T. repens （%）

光照时间 Illumination treatment	孢子萌发率Spore germination rate
光照时间 Illumination treatment	4 h	6 h	8 h	12 h	24 h
全光照 Full illumination	20.06A	36.88A	40.75A	43.40A	45.82A
光暗交替 Half illumination	13.90AB	27.54A	30.12A	36.66A	39.96A
全黑暗 Total darkness	8.33B	20.98A	27.03A	30.17A	33.87A

表3 不同pH对白三叶草白粉菌分生孢子萌发的影响

Table 3 Effects of different pH on the conidia germination of powdery mildew in T. repens （%）

pH	孢子萌发率Spore germination rate
pH	4 h	6 h	8 h	12 h	24 h
4.0	2.75CD	10.87BC	12.54C	15.20B	15.78B
5.0	2.94CD	11.12BC	14.25B	19.66B	25.82B
6.0	11.08B	17.73AB	23.20B	32.43A	37.51A
7.0	16.86A	24.77A	35.97A	40.99A	45.50A
8.0	8.01BC	15.02B	23.11B	31.56A	37.12A
9.0	2.13D	4.95C	7.50C	12.75B	18.72B

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