甜菜BvABF基因家族全基因组鉴定及其ABA处理下表达模式分析

doi:10.11686/cyxb2023379

摘要/Abstract

摘要：

ABA响应元件结合因子（ABRE binding factor，ABF）作为植物中 bZIP 转录因子的一个独特亚家族，在脱落酸（abscisic acid， ABA）依赖型和非依赖型信号通路中发挥重要作用。为挖掘和鉴定糖料作物甜菜BvABF基因家族生物学功能及其表达模式，本研究采用生物信息学方法，预测了蛋白理化特性、系统进化、染色体位置、基因结构、保守基序、顺式作用元件、二级结构和蛋白互作网络等，并通过qRT-PCR方法分析了在100 μmol·L^-1 ABA处理下 BvABF在根和叶中的表达模式。结果表明，从甜菜中鉴定出6个BvABF基因家族成员，将其分为A、B和C簇，它们均含有一个bZIP区域。BvABF分布在1、3、6、7和9号染色体，含有3~4个外显子。BvABF蛋白拥有4个含有潜在磷酸化位点（R-X-X-S/T）的保守区域C1、C2、C3和C4，在C端含有一个碱性区域和4个重复的由亮氨酸（Leu）残基组成的七肽重复序列。BvABF基因家族启动子含有多种激素和光响应元件，其中4个基因含有ABA响应元件（ABA-responsive element， ABRE）；另外，干旱诱导的响应元件（MBS）、低温响应元件（LTR）和厌氧响应元件（anaerobic responsive element， ARE）等也存在于该基因家族。此外，BvABF可能与磷酸化相关蛋白（PP2CCNBD-X2、SRK2I、SRK2E-X1和 PP2C50）和ABA受体（PYL2、PYL4和PYR1）发生互作。进一步对BvABF在ABA处理下甜菜不同组织中的表达模式分析发现，所有BvABF基因在甜菜根和叶中均受ABA诱导和调控，且不同基因在ABA处理下呈现出不同的表达模式。这些结果表明，BvABFs在糖料作物甜菜响应ABA过程中扮演着重要角色。

关键词: 甜菜, BvABF家族, 全基因组鉴定, 脱落酸, 顺式作用元件

Abstract:

Abscisic acid （ABA）-responsive （ABRE） binding factor proteins （ABF） are a unique subfamily of bZIP transcription factor proteins in plants， and play important roles in ABA-dependent and ABA-independent signaling pathways. To explore and identify the biological functions and expression patterns of the BvABF gene family in sugar beet （Beta vulgaris）， in the present study， the physicochemical properties， phylogeny， chromosomal localization， gene structure， conserved motifs， cis-acting elements， secondary structure and protein interaction network of BvABFs were predicted by bioinformatics methods， and their expression patterns in roots and leaves of sugar beet under 100 μmol·L^-1 ABA treatments were analyzed by qRT-PCR. A total of six BvABF genes were identified in sugar beet， and divided into groups A， B， and C， all of which contained a bZIP region. The BvABF genes are located on chromosomes 1， 3， 6， 7， and 9， and they contain 3-4 exons. The identified BvABF proteins possess 4 conserved regions， C1， C2， C3， and C4， each containing potential phosphorylation sites （R-X-X-S/T）. The C-terminal region contains a basic region and four repeating heptapeptide repeats consisting of leucine residues. The promoter region of BvABFs contained multiple hormone and light responsive elements， with 4 genes containing an ABRE element. In addition， a myeloblastosis （MYB） binding site involved in drought-inducibility （MBS）， a low-temperature-responsive element and an anaerobic responsive element were also found among the BvABF genes. Furthermore， BvABF may interact with phosphorylation-related proteins （PP2CCNBD-X2， SRK2I， SRK2E-X1， and PP2C50） and ABA receptors （PYL2， PYL4， and PYR1）. The expression patterns of BvABF were further analyzed in different tissues of sugar beet under ABA treatment， and it was found that all the BvABF genes were induced and regulated by ABA both in the roots and leaves， while different gene members exhibited different expression patterns under ABA treatment. These results suggest that BvABFs play important roles in the response of the sugar beet crop to ABA.

Key words: sugar beet, BvABF family, genome-wide identification, abscisic acid, cis-acting elements

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图/表 12

表1 本研究所用引物序列

Table 1 The primers used in this study

基因名称 Gene name	正向引物 Forward primer sequence （5′-3′）	溶解温度 Melting temperature （℃）	反向引物 Reverse primer sequence （5′-3′）	溶解温度 Melting temperature （℃）
BvABF1	GCCGAATACCTTGCTTGATGCT	58.2	GAATTTCCGCATCCTCGCCAT	58.4
BvABF2	CTCAATTGGCAGTTTCAACCAC	54.7	CTCAACAGTCTTCTCGACCAC	55.4
BvABF3	CTGGAGTTGGAAGTTGTCCAATA	54.3	AGCATGGCGTTTTCTTTCGTT	49.3
BvABF4	AATGCACAATTAAAGCAAGCC	51.6	GCCCTGCTTAGTATTACCTGT	54.0
BvABF5	ACTACCTAGGACGCTTAGTCA	54.2	GTGATCTCCCCAAGTGTCTG	55.4
BvABF6	CTGTGTGATAAGCCCAATTCG	53.8	AATTCATTGTGGTAAGCCTGT	51.5
BvACTIN	ACTGGTATTGTGCTTGACTC	51.9	ATGAGATAATCAGTGAGATC	44.8

表2 甜菜BvABF基因家族成员鉴定

Table 2 Identification of BvABF gene family members in sugar beet

基因名称 Gene name	基因号 Gene ID	位置 Locus	CDS （bp）	蛋白长度 Protein length （aa）	MW （kDa）	pI	GRAVY	亚细胞定位 Subcellular localization
BvABF1	Bv1_011670_nwdc	Bvchr1.sca004：3786136..3794120（-）	813	270	29.49	5.55	-0.607	细胞核Nucleus
BvABF2	Bv3_064480_rnwf	Bvchr3.sca011：690504..695203（-）	1002	333	36.54	9.27	-0.807	细胞核Nucleus
BvABF3	Bv6_134230_aref	Bvchr6.sca003：2686565..2693985（+）	723	240	26.69	9.35	-0.697	细胞核Nucleus
BvABF4	Bv7_159570_afnu	Bvchr7.sca001：3838771..3848492（-）	1356	451	49.19	8.30	-0.793	细胞核Nucleus
BvABF5	Bv7_169340_mcdu	Bvchr7.sca021：1716062..1720374（-）	1470	489	51.59	9.49	-0.655	细胞核Nucleus
BvABF6	Bv9_207080_uszh	Bvchr9.sca010：874741..883695（+）	795	264	29.46	6.92	-0.653	细胞核Nucleus

图 1 植物ABF基因家族系统进化分析红色五角星表示拟南芥，浅天蓝色圆圈表示油菜，蓝色三角形表示甜菜，浅绿色正方形表示藜麦，粉色正方形表示菠萝，橘红色五角星表示水稻，紫红色圆圈表示狗尾草，黄色三角形表示小米。Red stars indicate A. thaliana， light-sky blue circles indicate B. napus， blue triangles indicate B. vulgaris， light green rectangles indicate C. quinoa， pink rectangles indicate A. comosus， and the light-salmon stars indicate O. sativa， plum circles indicate S. viridis， and yellow triangles indicate S. italica. ABF来源、名称和登录号如下The source， name and accession number of ABFs are as follows：拟南芥A. thaliana： AtABF1 （At1g49720）； AtABF2 （At1g45249）； AtABF3 （At4g34000）；AtABF4 （At3g19290）； AtABI5 （At2g36270）； AtDPBF2 （At3g44460）； AtDPBF3 （At3g56850）； AtDPBF4 （At2g41070）； AtbZIP15 （At5g42910）；油菜B. napus： BnaABF1 （JX122892）； BnaABF3 （JX122893）； BnaABF4 （JX122894）； BnaAREB3 （JX122898）； BnaABI5 （KC414029）；藜麦C. quinoa： CqABF1 （AUR62006172-RA）； CqABF2 （AUR62018275-RA）； CqABF3 （AUR62000445-RA）； CqABF4 （AUR62009948-RA）； CqABF5 （AUR62001422-RA）； CqABF6 （AUR62006793-RA）； CqABF7 （AUR62018468-RA）； CqABF8 （AUR62020955-RA）；菠萝A. comosus： AcABF1 （Aco027121.1.mrna1）； AcABF2 （Aco001326.1.mrna1）； AcABF3 （Aco015030.1.mrna1）； AcABF4 （Aco012631.1.mrna1）； AcABF5 （Aco024142.1.mrna1）； AcABF6 （Aco009346.1.mrna1）； AcABF7 （Aco007192.1.mrna1）；水稻O. sativa： OsABF1 （Os01t0813100-01）； OsABF2 （Os01t0859300-01）； OsABF3 （Os01t0859300-02）； OsABF4 （Os01t0867300-01）； OsABF5 （Os02t0766700-01）； OsABF6 （Os02t0833600-01）； OsABF7 （Os03t0322700-00）； OsABF8 （Os05t0437700-01）； OsABF9 （Os05t0489700-01）； OsABF10 （Os06t0211200-01）； OsABF11 （Os06t0211200-02）； OsABF12 （Os06t0719500-00）； OsABF13 （Os06t0720900-01）； OsABF14 （Os06t0724000-03）； OsABF15 （Os06t0724000-01）； OsABF16 （Os07t0686100-01）； OsABF17 （Os08t0472000-01）； OsABF18 （Os08t0549600-00）； OsABF19 （Os09t0456200-01）； OsABF20 （Os09t0540800-01）；狗尾草S. viridis： SvABF1 （TKW41752）； SvABF2 （TKW33491）； SvABF3 （TKW34365）； SvABF4 （TKW36627）； SvABF5 （TKW36626）； SvABF6 （TKW26631）； SvABF7 （TKW26630）； SvABF8 （TKW26629）； SvABF9 （TKW27066）； SvABF10 （TKW27105）； SvABF11 （TKW20342）； SvABF12 （TKW23488）； SvABF13 （TKW23489）； SvABF14 （TKW17362）； SvABF15 （TKW17361）； SvABF16 （TKW17363）； SvABF17 （TKW17364）； SvABF18 （TKW17834）； SvABF19 （TKW17899）； SvABF20 （TKW10745）； SvABF21 （TKV96388）； SvABF22 （TKV96387）；小米S. italica： SiABF1 （KQL31656）； SiABF2 （KQL31657）； SiABF3 （KQL24787）； SiABF4 （KQL24788）； SiABF5 （KQL25503）； SiABF6 （KQL14946）； SiABF7 （KQL15345）； SiABF8 （KQL09837）； SiABF9 （KQL12258）； SiABF10 （KQL07423）； SiABF11 （KQL07825）； SiABF12 （KQL07880）； SiABF13 （KQL02162）； SiABF14 （KQL02163）； SiABF15 （KQK91092）.甜菜BvABF的名称和登录号见表2。The name and accession number of sugar beet （B. vulgaris） BvABF are shown in Table 2.

Fig.1 Phylogenetic analysis of the ABF genesfamily in plants

图2 甜菜BvABF基因结构（A）和染色体位置（B）分析

Fig.2 Gene structure （A） and chromosome location （B） analysis of the BvABF genes in sugar beet

图3 甜菜BvABF蛋白序列多重比对相同的和保守的残基分别用黑色和红色表示。C1到C4的保守结构域和基本区域的位置由蛋白质序列下方的横线表示，与拟南芥ABF2/AREB1中表征的磷酸化位点相对应的潜在磷酸化残基（R-X-X-S/T）用蓝框表示，保守的Leu残基在Leu拉链域中的位置用一个绿色小三角形表示。Identical and conserved residues are indicated in black and red， respectively. The positions of conserved domains and basic regions from C1 to C4 are indicated by lines below the protein sequences. Potential phosphorylation sites corresponding to the characteristic phosphorylation sites in A. thaliana ABF2/AREB1 （R-X-X-S/T） are highlighted in blue boxes. The positions of conserved Leu residues in the Leu zipper domain are represented by a small green triangle.

Fig.3 Sequence multi-alignment of the BvABF proteins in sugar beet

表3 甜菜BvABF蛋白10个保守基序的序列信息

Table 3 Sequence information of 10 conserved motifs of BvABF in sugar beet

基序Motif	序列长度Sequence length （aa）	基序序列Motif sequence
Motif 1	49	VDKVVERRQKRMIKNRESAARSRARKQAYTVELESEVSQLEEENEELRK
Motif 2	45	RQVSIYSLTLDEFQNTLGGLGKDFGSMNMDEFLKNIWTAEENQSV
Motif 3	26	SLPRQGSLTLPRHLSRKTVDEVWREI
Motif 4	24	PKRZATLGEMTLEDFLVKAGVVRE
Motif 5	12	KYQLRRTSSAPF
Motif 6	10	PPPHQHPPHH
Motif 7	11	MTAFIDGHHNP
Motif 8	6	FFAFDN
Motif 9	6	NHIDEN
Motif 10	9	TKECFKQQM

图4 BvABF蛋白保守基序分布

Fig.4 Analysis of conserved motif distribution in the BvABF proteins

图5 甜菜 BvABF 基因顺式作用元件分析图中的数字表示顺式作用元件的个数。The numbers in the figure represent the number of cis-acting elements. P-box/TATC-box：赤霉素响应元件Gibberellin-responsive element； ABRE： ABA响应元件ABA-responsive element； TGA-element：生长素响应元件Auxin-responsive element； TCA-element：水杨酸响应元件Salicylic acid-responsive element； CGTCA-motif/TGACG-motif：茉莉酸甲酯响应元件MeJA-responsive element； MBS：干旱诱导响应元件MYB binding site involved in drought-inducibility； LTR：低温响应元件Low-temperature-responsive element； ARE：厌氧响应元件Anaerobic responsive element； TC-rich repeats：防御和应激响应元件Defense and stress response element.

Fig.5 Analysis of cis-acting elements in sugar beet BvABF genes

表4 甜菜BvABF蛋白二级结构预测

Table 4 Prediction of secondary structure of the BvABF proteins in sugar beet

蛋白名称 Protein name	α-螺旋 Alpha helix （%）	β-折叠 Beta fold （%）	β-转角 Beta turn （%）	无规卷曲 Random coil （%）
BvABF1	55.93	15.19	2.22	26.67
BvABF2	33.03	6.91	1.20	58.86
BvABF3	30.83	7.08	0.00	62.08
BvABF4	33.48	5.99	1.33	59.20
BvABF5	26.99	10.84	2.25	59.92
BvABF6	44.32	4.92	2.65	48.11

表5 甜菜BvABF基因dN和dS的比率

Table 5 The ratio of dN and dS of the BvABF genes in sugar beet

基因1 Gene 1	基因2 Gene 2	非同义替换 Non-synonymous substitution （dN）	同义替换 Synonymous substitution （dS）	dN/dS
BvABF1	BvABF2	0.6972	27.9790	0.0249
BvABF1	BvABF3	0.8324	6.9155	0.1204
BvABF1	BvABF4	0.6323	60.5700	0.0104
BvABF1	BvABF5	0.5167	54.6018	0.0095
BvABF1	BvABF6	0.7298	58.7015	0.0124
BvABF2	BvABF3	0.7702	10.6805	0.0721
BvABF2	BvABF4	0.5773	31.4895	0.0183
BvABF2	BvABF5	0.5274	23.5223	0.0224
BvABF2	BvABF6	0.4581	3.1932	0.1434
BvABF3	BvABF4	0.6850	53.4818	0.0128
BvABF3	BvABF5	0.7556	55.0648	0.0137
BvABF3	BvABF6	0.9365	64.0495	0.0146
BvABF4	BvABF5	0.6265	23.8488	0.0263
BvABF4	BvABF6	0.5877	55.3501	0.0106
BvABF5	BvABF6	0.5938	60.9069	0.0097

图6 甜菜BvABF蛋白互作网络预测蛋白登录号如下The accession number of proteins are as follows： PP2CCNBD-X2 （XP_010688278.1）； C-ABI3 （XP_010676772.1）； PYL2 （XP_010667133.1）； SNF4-X1 （XP_010674700.1）； ABI3-X1 （XP_010684986.1）； PYL4 （XP_010692925.1）； SRK2I （XP_010680446.1）； SRK2E-X1 （XP_010691012.1）； KEG （XP_010693345.1）； PP2C50 （XP_010696551.1）； PYR1 （XP_010677239.1）； ABI4 （XP_010689445.1）； CEN4-X1 （XP_010683747.1）； AGL104 （XP_010680585.1）； CEN（XP_010686025.1）. 甜菜BvABFs基因号见表2。The gene ID of BvABFs are shown in Table 2.

Fig.6 Interaction network predicts of BvABF proteins in sugar beet

图7 ABA处理下BvABF基因相对表达分析不同小写字母表示在P<0.05水平上差异显著。Different lowercase letters mean significant difference at P<0.05 level.

Fig.7 Relative expression analysis of the BvABF genes under ABA treatment

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