Effects of nitric oxide on stress resistance and feed quality of Suaeda salsa under saline-alkali stress

doi:10.11686/cyxb2023414

Abstract

Abstract:

To investigate the effect of nitric oxide （NO） on the growth and feed quality of Suaeda salsa seedlings under salt-alkali stress and its mechanism， S. salsa was used as the material for pot experiment in this study， salt and alkali stress were simulated with 300 mmol·L^-1 NaCl， NaHCO₃ and Na₂CO₃ （1∶1） solutions， respectively. Sodium nitroprusside （SNP） and PTIO （carboxy-PTIO） were used as the donors and scavengers， the effects of NO on plant growth indexes， antioxidant capacity， photosynthetic characteristics， ion content and feed quality under salt and alkali stresses were analyzed. The results showed： 1） Saline-alkali stress significantly compromised the growth status of the S. salsa seedlings， decreased biomass accumulation， photosynthetic efficiency and K⁺ content， while increased the content of reactive oxygen species， the activities of antioxidant enzymes， the content of Na⁺ and the Na⁺/K⁺. In addition， saline-alkali stress treatments resulted in a decline of feeding quality of S. salsa， resulted in the decrease of the crude protein， ether extract and dry matter contents， with increase of the cellulose content. 2） Application of NO significantly improved the salt-alkali stress tolerance of S. salsa. Specifically， NO enhanced antioxidant activity in the seedlings， and reduced the oxidative damage caused by salt and alkali stress. By increasing photosynthetic pigment content， stomatal conductance， transpiration rate and net photosynthetic rate， the photosynthetic inhibition caused by saline-alkali stress could be alleviated. By increasing the content of K⁺， reducing the excess accumulation of Na⁺ and Na⁺/K⁺， the ion balance under saline-alkali stress was reconstructed. 3） Application of NO improved the feed quality of S. salsa； crude protein， ether extract and dry matter content were increased by up to 46.0%， while the contents of fiber substances decreased significantly， by up to 32.0%. This study provided theoretical basis and research basis for the subsequent use of saline-alkali soil improvement and livestock feeding.

Key words: NO, Suaeda salsa, saline alkali stress, stress resistance, feed quality

Xiang-qi BU, Shan-shan LI, Ying-na DUAN, Ying-chun WANG, Lin-lin ZHENG. Effects of nitric oxide on stress resistance and feed quality of Suaeda salsa under saline-alkali stress[J]. Acta Prataculturae Sinica, 2024, 33(9): 60-69.

Figures/Tables 6

References 44

1	Wan Q， Yuan J H， Xu R K， et al. Pyrolysis temperature influences ameliorating effects of biochars on acidic soil. Environmental Science & Pollution Research， 2014， 21（4）： 2486-2495.
2	Liu J， Guo W Q， Shi D C. Seed germination， seedling survival， and physiological response of sunflowers under saline and alkaline conditions. Photosynthetica， 2010， 48（2）： 278-286.
3	Liu J， Shi D C. Photosynthesis， chlorophyll fluorescence， inorganic ion and organic acid accumulations of sunflower in responses to salt and salt-alkaline mixed stress. Photosynthetica， 2010， 48（1）： 127-134.
4	Shi L， Ma S， Fang Y， et al. Crucial variations in growth and ion homeostasis of Glycine gracilis seedlings under two types of salt stresses. Journal of Soil Science and Plant Nutrition， 2015， 15（4）： 1007-1023.
5	Deinlein U， Stephan A B， Horie T， et al. Plant salt-tolerance mechanisms. Trends in Plant Science， 2014， 19（6）： 371-379.
6	Chen L L. Effect of different levels of Suaeda oil on ruminal fermentation and nutrition digestive rate of sheep. Harbin： Northeast Agricultural University， 2012.
	陈丽丽. 盐生植物碱蓬籽油对绵羊瘤胃发酵及日粮养分消化的影响. 哈尔滨：东北农业大学， 2012.
7	Lei C S， Xue H J， Gao L Q. A preparation method for mixed silage feed of halophytes： China. CN105053550A. 2015-11-18.
	雷春生，薛红娟，高力群. 一种盐生植物混合青贮饲料的制备方法：中国. CN105053550A. 2015-11-18.
8	Qi T， Sun J S， Liu Y， et al. Effects of different halophyte plants on soil desalination under drip irrigation conditions. Xinjiang Agricultural Sciences， 2011， 48（12）： 2309-2314.
	祁通，孙九胜，刘易，等. 滴灌条件下不同盐生植物对盐渍化土壤的脱盐效果研究. 新疆农业科学， 2011， 48（12）： 2309-2314.
9	Zhang F H， Li F M， Cui S S， et al. Effect of feeding Suaeda salsa on slaughter performance of Altay sheep. China Feed， 2018（19）： 70-73.
	张福海，李凤鸣，崔松山，等. 饲喂盐地碱蓬对阿勒泰羊屠宰性能的影响. 中国饲料， 2018（19）： 70-73.
10	Liu J P， Gao B， Li X， et al. The effects of salinity and drought interaction on seed germination and seedling growth of Suaeda salsa L. from different habitats. Acta Ecologica Sinica， 2010， 30（20）： 5485-5490.
	刘金平，高奔，李欣，等. 盐旱互作对不同生境盐地碱蓬种子萌发和幼苗生长的影响. 生态学报， 2010， 30（20）： 5485-5490.
11	Li J S， Hussain T， Feng X H， et al. Comparative study on the resistance of Suaeda glauca and Suaeda salsa to drought， salt， and alkali stresses. Ecological Engineering， 2019， 140： 105593.
12	Ma Y， Zhang H J， Kudusi A D， et al. Effects of salt and alkali stresses on the growth， accumulation of organic acids and other solutes and their physiological functions of Suaeda salsa. Acta Agrestia Sinica， 2021， 29（9）： 1934-1940.
	麻莹，张洪嘉，库都斯·阿布都沙拉木，等. 盐碱胁迫对盐地碱蓬生长、有机酸等溶质积累及其生理功能的影响. 草地学报， 2021， 29（9）： 1934-1940.
13	Liu X J， Yang Y M， Li W Q， et al. Interactive effects of sodium chloride and nitrogen on growth and ion accumulation of a halophyte. Communication in Soil Science and Plant Analysis， 2004， 35（15/16）： 2111-2123.
14	Wu Y， Shan F B， Li J， et al. Mitigative effect of exogenous spermidine on sunflower seedlings under saline-alkali stress. Chinese Journal of Oil Crop Sciences， 2023， 45（3）： 567-573.
	武悦，单飞彪，李军，等. 外源亚精胺对向日葵幼苗盐碱胁迫的缓解效应. 中国油料作物学报， 2023， 45（3）： 567-573.
15	Zhao Q， Shen W Z， Gu Y H， et al. Exogenous melatonin mitigates saline-alkali stress by decreasing DNA oxidative damage and enhancing photosythetic carbon metabolism in soybean （Glycine max ［L.］ Merr.） leaves. Physiologia Plantarum， 2023， 175（4）： 13983.
16	Zhu C Q， Wei Q Q， Dang C X， et al. Salicylic acid alleviates low phosphorus stress in rice via a nitric oxide-dependent manner. Chinese Journal of Rice Science， 2022， 36（5）： 476-486.
	朱春权，魏倩倩，党彩霞，等. 水杨酸通过一氧化氮途径调控水稻缓解低磷胁迫. 中国水稻科学， 2022， 36（5）： 476-486.
17	Kumar B， Lamba J S， Dhaliwal S S， et al. Exogenous application of bio-regulators improves grain yield and nutritional quality of forage cowpea （Vigna unguiculata）. International Journal of Agriculture and Biology， 2014， 16（4）： 759-765.
18	Zhao Y， Wei X H， Li T T. Effects of exogenous nitric oxide on seed germination and seedling growth of Chenopodium quinoa under complex saline-alkali stress. Acta Prataculturae Sinica， 2020， 29（4）： 92-101.
	赵颖，魏小红，李桃桃. 外源NO对混合盐碱胁迫下藜麦种子萌发和幼苗生长的影响. 草业学报， 2020， 29（4）： 92-101.
19	Zhang Y M， Zhao X D， Ma M C， et al. Effects of mixed salt alkali stress on seed germination of Suaeda salsa in saline soil. Agricultural Science-technology and Information， 2020（22）： 47-53.
	张焱梅，赵晓东，马梦慈，等. 混合盐碱胁迫对盐地碱蓬种子萌发的影响. 农业科技与信息， 2020（22）： 47-53.
20	Li H L， Wang J L， Xue Z J， et al. Effects of sodium nitroprusside （SNP） on nitrate accumulation and nutritional quality in the leaves of Chinese chive. Journal of Agricultural University of Hebei， 2014， 37（4）： 53-57， 68.
	李红利，王俊玲，薛占军，等. 硝普钠对韭菜叶片硝酸盐累积及营养品质的影响. 河北农业大学学报， 2014， 37（4）： 53-57， 68.
21	Lu Q， Song T Q， Pan W， et al. Effects of application of NO on plant growth and quality of pakchoi （Brassica chinensis L.）. Journal of Plant Nutrition and Fertilizers， 2019， 25（3）： 453-460.
	卢琪，宋天琦，潘维，等. NO浓度对小白菜生长和品质的影响. 植物营养与肥料学报， 2019， 25（3）： 453-460.
22	Gao Z Q. Transcriptomic analysis and physiological regulation mechanism of salt tolerance in Nitraria tangutorum under adversity stress. Hohhot： Inner Mongolia University， 2021.
	高子奇. 逆境胁迫下唐古特白刺转录组学分析及耐盐生理调控机制研究. 呼和浩特：内蒙古大学， 2021.
23	Cheng K. A study on the physiological response and dynamic changes of feeding quality of two species of Ceratoides to abiotic stress. Hohhot： Inner Mongolia University， 2021.
	程凯. 驼绒藜属两种植物对非生物胁迫的生理响应及饲用品质动态变化的研究. 呼和浩特：内蒙古大学， 2021.
24	Zhao M. Study on the mechanism of calcium， iron， and zinc nutrient formation in Leymus chinensis and establishment of VIGS system. Hohhot： Inner Mongolia University， 2020.
	赵曼. 羊草钙铁锌营养形成机理研究及VIGS体系建立. 呼和浩特：内蒙古大学， 2020.
25	Wang B P， Dong X Y， Dong K H. Effect of salt alkali stress on the physiological characteristics of alfalfaseedlings. Acta Agrestia Sinica， 2013， 21（6）： 1124-1129.
	王保平，董晓燕，董宽虎. 盐碱胁迫对紫花苜蓿幼苗生理特性的影响. 草地学报， 2013， 21（6）： 1124-1129.
26	Wang H， Takano T， Liu S. Screening and evaluation of saline-alkaline tolerant germplasm of rice （Oryza sativa L.） in soda saline-alkali soil. Agronomy， 2018， 8（10）： 205.
27	Zhang Q， He M R， Chen W F， et al. Effects of exogenous nitric oxide and salicylic acid on physiological properties of wheatseedlings under salt stress. Acta Pedologica Sinica， 2018， 55（5）： 1254-1263.
	张倩，贺明荣，陈为峰，等. 外源一氧化氮与水杨酸对盐胁迫下小麦幼苗生理特性的影响. 土壤学报， 2018， 55（5）： 1254-1263.
28	Ketehouli T， Zhou Y G， Dai S Y， et al. A soybean calcineurin B-like protein-interacting protein kinase， GmPKS4， regulates plant responses to salt and alkali stresses. Journal of Plant Physiology， 2021， 256： 153331.
29	Li Y， Zhang M， Ning P， et al. Effect of exogenous NO on the physiological characteristics of Hedera nepalensis var. under salt stress. Plant Physiology Journal， 2022， 58（1）： 207-213.
	李燕，张敏，宁朋，等. 外源NO对盐胁迫下中华常春藤生理特性的影响. 植物生理学报， 2022， 58（1）： 207-213.
30	Liu B S， Zhong C L. The changes of morphologic characteristics and antioxidant enzyme activity of Leymus chinensis under different levels of salt-alkali stress. Science Technology and Engineering， 2016， 16（34）： 158-161.
	刘滨硕，钟春玲. 盐碱胁迫对羊草形态性状及抗氧化酶活性的影响. 科学技术与工程， 2016， 16（34）： 158-161.
31	Ahmad P， Latef A A A， Hashem A， et al.Nitric oxide mitigates salt stress by regulating levels of osmolytes and antioxidant enzymes in chickpea. Frontiers in Plant Science， 2016， 7： 347.
32	Manai J， Kalai T， Gouia H， et al.Exogenous nitric oxide （NO） ameliorates salinity-induced oxidative stress in tomato （Solanum lycopersicum） plants. Journal of Soil Science and Plant Nutrition， 2014， 14（2）： 433-446.
33	Qi X， Zhang L L， Shi Y， et al.Influence of salt-alkali stress on physiological index and leaf ultrastructure ofpotato. Crops， 2014（4）： 125-129.
	祁雪，张丽莉，石瑛，等. 盐碱胁迫对马铃薯生理和叶片超微结构的影响. 作物杂志， 2014（4）： 125-129.
34	Hu G， Liu Y， Zhang X， et al.Physiological evaluation of alkali-salt tolerance of thirty switchgrass （Panicum virgatum） lines. PLoS One， 2015， 10（7）： e0125305.
35	Qin Y， Bai J， Wang Y， et al. Comparative effects of salt and alkali stress on photosynthesis and root physiology of oat at anthesis. Archives of Biological Sciences， 2018， 70（2）： 329-338.
36	Liu J X， Wang X， Li B P. Effects of exogenous nitric oxide donors on photosynthesis and Xanthophyll cycle of Peganum multiflorum seedlings under salt stress. Journal of Desert Research， 2011， 31（1）： 137-141.
	刘建新，王鑫，李博萍. 外源一氧化氮供体对盐胁迫下多裂骆驼蓬幼苗光合作用和叶黄素循环的影响. 中国沙漠， 2011， 31（1）： 137-141.
37	Hu M L. Physiological response of rapeseed seedlings under sustained stress of different NaCl concentrations. Yangzhou： Yangzhou University， 2014.
	胡慕兰. 不同NaCl浓度持续胁迫下油菜幼苗的生理响应. 扬州：扬州大学， 2014.
38	Chen S Y， Xia G M， Chen H M， et al. Studies on NaCl-tolerant among somatic hybrid lines of wheat and Agropyron elangatum with their parents. Acta Botanica Boreali-Occidentalia Sinica， 2000（3）： 327-332.
	陈穗云，夏光敏，陈惠民，等. 小麦与高冰草（长穗偃麦草）体细胞杂种株系与其亲本幼苗抗盐性的比较. 西北植物学报， 2000（3）： 327-332.
39	Cai W， Liu W， Wang W S， et al.Overexpression of rat neurons nitric oxide synthase in rice enhances drought and salt tolerance. PLoS One， 2015， 10（6）： e0131599.
40	Zhao Z， Shi H， Wang M， et al. Effect of nitrogen and phosphorus deficiency on transcriptional regulation of genes encoding key enzymes of starch metabolism in duckweed （Landoltia punctata）. Plant Physiology and Biochemistry， 2015， 86： 72-81.
41	Su F Y， Hao M D， Guo H H， et al.Effects of nitrogen fertilizer on the yield and nutrition absorption of artificial Leymus chinensis grassland. Acta Agrestia Sinica， 2015， 23（4）： 894-896.
	苏富源，郝明德，郭慧慧，等. 施用氮肥对人工羊草草地产量及养分吸收的影响. 草地学报， 2015， 23（4）： 894-896.
42	Xu N X， Gu H R， Ding C L， et al.A study of salt tolerance and feeding quality of Italian ryegrass varieties under salinized-soil conditions. Acta Prataculturae Sinica， 2013， 22（4）： 89-98.
	许能祥，顾洪如，丁成龙，等. 多花黑麦草耐盐性及其在盐土条件下饲用品质的研究. 草业学报， 2013， 22（4）： 89-98.
43	Yu H R， Jia Y S， Jia P F， et al. Comprehensive evaluation of growth， yield and quality of alfalfa in different saline-alkali soil. Chinese Journal of Grassland， 2019， 41（4）： 143-149.
	于浩然，贾玉山，贾鹏飞，等. 不同盐碱度对紫花苜蓿产量及品质的影响. 中国草地学报， 2019， 41（4）： 143-149.
44	Li M M， Wu G H， Zhao Z Y， et al. Feeding value evaluation of Xinjiang five chenopod halophytes. Pratacultural Science， 2017， 34（2）： 361-368.
	李梅梅，吴国华，赵振勇，等. 新疆5种藜科盐生植物的饲用价值. 草业科学， 2017， 34（2）： 361-368.

分组 Groups	对照 CK	中性盐 Neutral salt	中性盐+SNP Neutral salt+SNP	中性盐+PTIO Neutral salt+PTIO	碱性盐 Basic salt	碱性盐+SNP Basic salt+SNP	碱性盐+PTIO Basic salt+PTIO
蒸馏水Distilled water	+	-	+	+	-	+	+
0.1 mmol·L^-1 SNP	-	-	+	-	-	+	-
0.2 mmol·L^-1 PTIO	-	-	-	+	-	-	+
300 mmol·L^-1 NaCl	-	+	+	+	-	-	-
NaHCO₃+Na₂CO₃ （1∶1，300 mmol·L^-1）	-	-	-	-	+	+	+

分组 Groups	对照 CK	中性盐 Neutral salt	中性盐+SNP Neutral salt+SNP	中性盐+PTIO Neutral salt+PTIO	碱性盐 Basic salt	碱性盐+SNP Basic salt+SNP	碱性盐+PTIO Basic salt+PTIO
蒸馏水Distilled water	+	-	+	+	-	+	+
0.1 mmol·L^-1 SNP	-	-	+	-	-	+	-
0.2 mmol·L^-1 PTIO	-	-	-	+	-	-	+
300 mmol·L^-1 NaCl	-	+	+	+	-	-	-
NaHCO₃+Na₂CO₃ （1∶1，300 mmol·L^-1）	-	-	-	-	+	+	+

处理 Treatment	叶Na⁺含量 Leaf Na⁺ content （mg·g^-1 DW）	叶K⁺含量 Leaf K⁺ content （mg·g^-1 DW）	叶Na⁺/K⁺ Leaf Na⁺/K⁺	根Na⁺含量 Root Na⁺ content （mg·g^-1 DW）	根K⁺含量 Leaf K⁺ content （mg·g^-1 DW）	根Na⁺/K⁺ Leaf Na⁺/K⁺
A	23.04±1.917e	40.33±2.670a	0.57±0.011d	3.36±0.219f	13.61±0.483a	0.25±0.017e
B	48.09±1.907a	31.77±3.024b	1.52±0.179b	13.85±0.705b	12.08±0.825b	1.15±0.119c
C	41.62±1.842b	38.79±0.430a	1.07±0.056c	8.31±0.840e	12.93±0.369ab	0.64±0.049d
D	51.11±1.842a	23.18±1.039c	2.21±0.020a	10.08±0.356d	8.63±0.585c	1.17±0.090c
E	36.72±2.884c	26.67±1.448c	1.38±0.037b	15.68±0.168a	8.82±0.448c	1.78±0.073b
F	30.94±0.750d	30.96±3.269b	1.01±0.123c	12.72±0.877c	11.98±0.694b	1.06±0.094c
G	34.97±2.283c	22.46±0.457c	1.56±0.100d	15.53±0.246a	7.20±0.976d	2.19±0.350a

处理 Treatment	叶Na⁺含量 Leaf Na⁺ content （mg·g^-1 DW）	叶K⁺含量 Leaf K⁺ content （mg·g^-1 DW）	叶Na⁺/K⁺ Leaf Na⁺/K⁺	根Na⁺含量 Root Na⁺ content （mg·g^-1 DW）	根K⁺含量 Leaf K⁺ content （mg·g^-1 DW）	根Na⁺/K⁺ Leaf Na⁺/K⁺
A	23.04±1.917e	40.33±2.670a	0.57±0.011d	3.36±0.219f	13.61±0.483a	0.25±0.017e
B	48.09±1.907a	31.77±3.024b	1.52±0.179b	13.85±0.705b	12.08±0.825b	1.15±0.119c
C	41.62±1.842b	38.79±0.430a	1.07±0.056c	8.31±0.840e	12.93±0.369ab	0.64±0.049d
D	51.11±1.842a	23.18±1.039c	2.21±0.020a	10.08±0.356d	8.63±0.585c	1.17±0.090c
E	36.72±2.884c	26.67±1.448c	1.38±0.037b	15.68±0.168a	8.82±0.448c	1.78±0.073b
F	30.94±0.750d	30.96±3.269b	1.01±0.123c	12.72±0.877c	11.98±0.694b	1.06±0.094c
G	34.97±2.283c	22.46±0.457c	1.56±0.100d	15.53±0.246a	7.20±0.976d	2.19±0.350a

分组 Groups	粗蛋白质 Crude protein	粗脂肪 Ether extract	粗纤维 Crude fiber	中性洗涤纤维 Neutral detergent fiber	酸性洗涤纤维 Acid detergent fiber	干物质 Dry matter
A	15.44±0.814bc	6.26±0.046a	16.05±0.376c	30.13±0.194d	22.90±1.390b	38.05±1.695b
B	15.41±0.023bc	6.02±0.047a	16.97±0.338c	37.05±0.523c	24.94±1.075a	33.42±1.416c
C	24.58±0.025a	6.55±0.057a	14.61±0.266d	25.32±1.349e	16.81±0.353d	44.23±0.513a
D	14.48±0.225bc	5.84±0.289a	20.55±0.072a	37.82±0.095c	26.85±0.877a	30.24±0.616cd
E	14.44±0.158bc	5.00±0.115a	18.25±0.877b	39.52±0.169b	26.79±0.122a	28.93±0.356d
F	19.81±0.016ab	6.22±0.055a	13.86±0.113e	32.00±1.884d	22.51±0.549c	42.34±0.381a
G	13.83±0.057c	4.22±0.010a	19.93±0.096a	42.29±0.425a	26.90±0.282a	22.56±1.199e