Screening of manganese-tolerant endophytic fungi from seeds and their ability to promote seed germination and seedling growth under manganese stress

doi:10.11686/cyxb2025255

Abstract

Abstract:

In this study， we first evaluated the tolerance of endophytic fungi isolated from seeds of several plant species to manganese （Mn） stress， and then determined whether they were able to promote the growth of the same plants under Mn stress. Four culturable dominant endophytic fungi （Corynespora cassiicola， Curvularia lunata， Pestalotiopsis microspora， and Alternaria sp.） that had previously been isolated and screened from seeds of plants growing at a Mn mine in Xiangtan were used in this study. These fungi had been isolated from seeds of plants belonging to different life forms （Lespedeza davidii， a shrub； Miscanthus floridulus，a giant grass； Celosia argentea， a tropical herbaceous plant；and Chenopodium album， an annual flowering plant）. The Mn tolerance of the seed endophytic fungi was evaluated， and then their ability to promote seed germination and growth of the four plant species under Mn stress was evaluated. When the fungi were grown under control conditions and under Mn stress， the colony diameter and the biomass of Alternaria sp. changed the least among the four endophytic fungi （C. cassiicola， C. lunata， P. microspora， and Alternaria sp.）. For Alternaria sp.， the minimum inhibitory concentration of Mn was 50 mmol·L^-1and the Mn²⁺adsorption rate was 75.6%； these values were higher than those determined for the other three endophytic fungi. These findings indicated that Alternaria sp. had the strongest Mn tolerance. In addition， under Mn stress， inoculation with Alternaria sp. increased the seed germination rates and germination potential of L. davidii， M. floridulus， C. argentea， and C. album， and promoted their seedling growth. The seed germination rates of the inoculated group of L. davidii， M. floridulus， C. argentea， and C. album were 4.9%， 12.9%， 88.9%， and 93.3% higher， respectively， than those of the non-inoculated group， and the total biomasses of the inoculated group were 4.0%， 117.1%， 31.5%， 35.7% higher， respectively， than those of the non-inoculated group. The results show that Alternaria sp. can promote seed germination and seedling growth of many plant species under stress. Consequently， this fungal strain is a promising candidate strain for environmental remediation.

Key words: Mn stress, seed endophytic fungi, seed germination, seedling growth, tolerance

Zi-xin YU, Wei-zheng SHEN, Gao PAN, Wen-yin WANG, Wen-sheng LIU. Screening of manganese-tolerant endophytic fungi from seeds and their ability to promote seed germination and seedling growth under manganese stress[J]. Acta Prataculturae Sinica, 2026, 35(6): 145-154.

Figures/Tables 6

References 39

[1]	Hayes R C， Conyers M， Li G D， et al. Spatial and temporal variation in soil Mn²⁺ concentrations and the impact of manganese toxicity on lucerne and subterranean clover seedlings. Crop and Pasture Science， 2012， 63（9）： 875-885.
[2]	Li C J， Lang M X， Chen Z J， et al. Effects of Epichloë endophytic fungi on the germination of grass seeds. Acta Prataculturae Sinica， 2022， 31（3）： 192-206.
	李春杰，郎鸣晓，陈振江，等. Epichloë 内生真菌对禾草种子萌发影响研究进展. 草业学报， 2022， 31（3）： 192-206.
[3]	Krishna K R， Neha P， Ram P M， et al. Biotechnological strategies for enhancing heavy metal tolerance in neglected and underutilized legume crops： A comprehensive review. Ecotoxicology and Environmental Safety， 2021， 208（2）： e111705.
[4]	Chen J R， Liu D， Wu J S， et al. Seed germination and metal accumulation of Moso bamboo （Phyllostachys pubescens） under heavy metal exposure. Acta Ecologica Sinica， 2014， 34（22）： 6501-6509.
	陈俊任，柳丹，吴家森，等. 重金属胁迫对毛竹种子萌发及其富集效应的影响. 生态学报， 2014， 34（22）： 6501-6509.
[5]	Wang W M， Kuang X S， Hu J Y， et al. Effects of manganese stress on seed germination， seeding growth and physiological and biochemical characteristic of Rhus chinensis. Acta Ecologica Sinica， 2022， 42（9）： 3706-3715.
	王悟敏，匡雪韶，胡佳瑶，等. 锰胁迫对盐肤木种子萌发、幼苗生长及理化特性的影响. 生态学报， 2022， 42（9）： 3706-3715.
[6]	Li X T， Li L J， Zhang Y P， et al. Using exogenous endophytic fungi to improve seed germination and seedling development of oat under water stress. Journal of Irrigation and Drainage， 2023， 42（7）： 10-17， 59.
	李晓婷，李立军，张永平，等. 干旱胁迫下外源内生真菌对燕麦种子萌发及幼苗生长的影响. 灌溉排水学报， 2023， 42（7）： 10-17， 59.
[7]	Shahzad R， Waqas M， Khan A L， et al. Seed-borne endophytic Bacillus amyloliquefaciens RWL-1 produces gibberellins and regulates endogenous phytohormones of Oryza sativa. Plant Physiology and Biochemistry， 2016， 106（9）： 236-243.
[8]	Wan Z W， Wang P， Zhang X X， et al. Effect of manganese and SA on germination of Achnatherum inebrians seed containing or free of endophyte. Acta Agrestia Sinica， 2016， 24（1）： 107-113.
	万志文，王萍，张兴旭，等. 锰、水杨酸与内生真菌互作对醉马草种子萌发的影响 . 草地学报， 2016， 24（1）： 107-113.
[9]	Li F Y， Zhang C L， Huang H， et al. Screening of plant growth-promoting endophytic bacteria from Amaranthus retroflexus L. and their effects on chromium accumulation in plant. Southwest China Journal of Agricultural Sciences， 2016， 29（7）： 1694-1700.
	李方圆，张超兰，黄河，等. 反枝苋内生菌筛选及其铬富集效果研究. 西南农业学报， 2016， 29（7）： 1694-1700.
[10]	Li K， Shi C， Wang W Q， et al. Seed germination and growth effects of endophyte infection on Melica transsilvanica under Pb stress. Journal of Agricultural Resources and Environment， 2020， 37（2）： 280-286.
	李柯，施宠，王文全，等. 重金属Pb 胁迫下内生真菌侵染对德兰臭草种子萌发及生长的影响. 农业资源与环境学报， 2020， 37（2）： 280-286.
[11]	Zhang P， Ren Q， Meng S Y， et al. Effects of Epichloë endophyte on seed germination and seedling growth of Stipa purpurea under salt stress. Acta Prataculturae Sinica， 2022， 31（10）： 110-121.
	张鹏，任茜，孟思宇，等. 内生真菌对盐胁迫下紫花针茅种子萌发和幼苗生长的研究. 草业学报， 2022， 31（10）： 110-121.
[12]	Zhang C B， Wang J， Ke S X， et al. Effects of natural inhabitation by Miscanthus floridulus on heavy metal speciations and function and diversity of microbial community in mine tailing sand. Chinese Journal of Plant Ecology， 2009， 33（4）： 629-637.
	张崇邦，王江，柯世省，等. 五节芒定居对尾矿砂重金属形态、微生物群落功能及多样性的影响.植物生态学报， 2009， 33（4）： 629-637.
[13]	Choo J， Wong C， Müller M. Protocol for screening endophytic fungi against heavy metals//Udayanga D， Bhatt P， Manamgoda D， et al. Mycoremediation protocols. Berlin： Springer， 2022.
[14]	Chu W H， Xie Q Z， Yang C， et al. The identification and study on Cd tolerance of Cl2， a fungus which shows high tolerance to Cd. Journal of Northwest Agriculture and Forestry University （Natural Science Edition）， 2017， 45（9）： 71-80.
	楚文卉，谢清哲，杨超，等. 1 株镉耐受真菌C12 的鉴定及其镉耐受性研究．西北农林科技大学学报（自然科学版）， 2017， 45（9）： 71-80.
[15]	Jia T， Wang R H， Cao M W. Isolation and identification of the Epichloë endophyte from Bothriochloa ischaemum and its heavy metal tolerance. Acta Ecologica Sinica， 2018， 38（18）： 6623-6631.
	贾彤，王瑞宏，曹苗文. 白羊草 Epichloë属内生真菌的分离鉴定及其重金属耐受性. 生态学报， 2018， 38（18）： 6623-6631.
[16]	Colpaert J V， Vandenkoornhuyse P， Adriaensen K， et al. Genetic variation and heavy metal tolerance in the ectomycorrhizal basidiomycete Suillus luteus. New Phytologist， 2000， 147（2）： 367-379.
[17]	Geisen S， ten Hooven F C， Kostenko O， et al. Fungal root endophytes influence plants in a species-specific manner that depends on plant’s growth stage. Journal of Ecology， 2021， 109（4）： 1618-1632.
[18]	Tai X S， Yang R Q， Chang G H， et al. Research progress of endophyte resources in metal mining area. Chinese Wild Plant Resources， 2021， 40（4）： 57-64.
	台喜生，杨蕊琪，常国华，等. 金属矿区植物内生菌资源研究进展. 中国野生植物资源， 2021， 40（4）： 57-64.
[19]	Liu J S， Luo Y L， Xie X C， et al. Research on screening and growth-promotion ability of cadmium resistant endophytic fungi. Journal of Henan Agricultural Sciences， 2019， 48（3）： 61-69.
	刘军生，罗阳兰，解修超，等. 抗镉植物内生真菌的筛选及其促生能力研究. 河南农业科学， 2019， 48（3）： 61-69.
[20]	Giauque H， Connor E W， Hawkes C V. Endophyte traits relevant to stress tolerance， resource use and habitat of origin predict effects on host plants. New Phytologist， 2019， 221（4）： 2239-2249.
[21]	Zhang P P， Hu L X， Fu J M. Effects of endophyte infection on seed germination， seedling growth and osmotic stress resistance of perennial ryegrass （Lolium perenne L.）. Pratacultural Science， 2012， 29（7）： 1094-1099.
	张萍萍，胡龙兴，傅金民. 内生真菌侵染对盐胁迫下黑麦草种子萌发的影响. 草业科学， 2012， 29（7）： 1094-1099.
[22]	Kuang Y， Nan Z B， Tian P. Effects of Epichloë endophyte and seed hydro-priming on the germination of Festuca sinensis under NaCl stress. Acta Prataculturae Sinca， 2016， 25（2）： 160-168.
	旷宇，南志标，田沛. 内生真菌和水引发对NaCl胁迫条件下中华羊茅种子萌发的影响. 草业学报， 2016， 25（2）： 160-168.
[23]	Chen Z J， Liu J， Wei X K， et al. Effects of latosols extracts with different pH and endophytic fungi on growth and physiology of Lolium perenne seedling. Acta Botanica Boreali-Occidentalia Sinica， 2017， 37（7）： 1348-1356.
	陈振江，刘静，魏学凯，等. 不同pH砖红壤浸提液和内生真菌对黑麦草幼苗生长生理的影响. 西北植物学报， 2017， 37（7）： 1348-1356.
[24]	Li C J， Yao X， Nan Z B. Advances in research of Achnatherum inebrians-Epichloë endophyte symbionts. Chinese Journal of Plant Ecology， 2018， 42（8）： 793-805.
	李春杰，姚祥，南志标. 醉马草内生真菌共生体研究进展. 植物生态学报， 2018， 42（8）： 793-805.
[25]	Chen Z H， Liu X F， Bao G S， et al. Effects of endophytic fungi on drought tolerance ability of tall fescue seed. Journal of Tarim University， 2016， 28（2）： 12-17.
	陈志豪，刘学锋，鲍根生，等. 内生真菌对高羊茅种子耐干旱能力的影响. 塔里木大学学报， 2016， 28（2）： 12-17.
[26]	Zhang W， Mace W J， Matthew C， et al. The impact of endophyte infection， seed aging， and imbibition on selected sugar metabolite concentrations in seed. Journal of Agricultural and Food Chemistry， 2019， 67（25）： 6921-6929.
[27]	Qiang X J， Ding J J， Lin W， et al. Alleviation of the detrimental effect of water deficit on wheat （Triticum aestivum L.） growth by an indole acetic acid-producing endophytic fungus. Plant and Soil， 2019， 439（2）： 373-391.
[28]	Eldredge S D， Geary B， Jensen S L. Seed isolates of Alternaria and Aspergillus fungi increase germination of Astragalus utahensls. Native Plants Journal， 2016， 17（2）： 89-94.
[29]	Di J L， Jiang H Y， Cong L， et al. Effects of four antagonistic endophytic fungi on the growth on Picea mongolia. Journal of Northeast Forestry University， 2022， 50（6）： 39-45.
	狄佳麟，姜海燕，丛林，等. 4 株内生拮抗菌对沙地云杉的促生作用. 东北林业大学学报， 2022， 50（6）： 39-45.
[30]	Grime J P， Mason G， Curtis A V， et al. A comparative study of germination characteristics in a local flora. Journal of Ecology， 1981， 69（3）： 1017-1059.
[31]	Liu H L， Song M F， Duan S M， et al. A comparative study of seed germination traits of 52 species from Gurbantunggut Desert and its peripheral zone. Acta Ecologica Sinica， 2011， 31（15）： 4308-4317.
	刘会良，宋明方，段士民，等. 古尔班通古特沙漠及周缘 52 种植物种子的萌发特性与生态意义. 生态学报， 2011， 31（15）： 4308-4317.
[32]	Bu H Y， Du G Z， Chen X L， et al. Community-wide germination strategies in an alpine meadow on the eastern Qinghai-Tibet Plateau： phylogenetic and life-history correlates. Plant Ecology， 2007， 195（1）： 87-98.
[33]	Zhang Y Y， Zhang C H， Zhang L， et al. Germination response to light of 30 Poaceae species from the eastern Qinghai-Tibet plateau and correlates with their life history. Journal of Lanzhou University （Natural Sciences）， 2011， 47（4）： 49-54.
	张莹莹，张春辉，张蕾，等. 青藏高原东缘 30 种禾本科植物种子萌发对光的响应及其与生活史的关联. 兰州大学学报（自然科学版）， 2011， 47（4）： 49-54.
[34]	Tian F， Liao X F， Wang L H， et al. Isolation and identification of beneficial orchid mycorrhizal fungi in Paphiopedilum barbigerum （Orchidaceae）. Plant Signaling and Behavior， 2022， 17（1）： 2005882.
[35]	Wang J H， Chen W， Ruan Y T， et al. Isolation and identification of Cupriavidus sp. HXC-8 and its effects on growth of Mimosa pudica contaminated with copper. Journal of Northwest A & F University （Natural Science Edition）， 2023， 51（8）： 131-139.
	王桔红，陈文，阮玥婷，等. 内生贪铜菌的分离鉴定及其对铜污染含羞草生长的影响. 西北农林科技大学学报（自然科学版）， 2023， 51（8）： 131-139.
[36]	Chu W， Wang Y Y， Guo Y， et al. Screening of Casuarina equisetifolia rhizosphere promoting bacteria and their effects on seed germination and seedling growth. Chinese Journal of Applied Ecology， 2024， 35（8）： 2159-2166.
	储薇，王炎炎，郭玥，等. 木麻黄根际促生菌的筛选及对种子萌发和幼苗生长的影响. 应用生态学报， 2024， 35（8）： 2159-2166.
[37]	Chen K X， Tang W T， Li L N， et al. Functional mechanism of seed endophytes enhancing heavy metal resistance of host plants： a review. Microbiology China， 2021， 48（6）： 2187-2194.
	陈柯璇，汤雯婷，李丽娜，等. 种子内生菌增强宿主植物重金属抗性的功能机制研究进展. 微生物学通报， 2021， 48（6）： 2187-2194.
[38]	Mauricio-Castillo J A， Salas-Muñoz S， Reveles-Torres L R， et al. Could Alternaria solani IA300 be a plant growth-promoting fungus？ European Journal of Plant Pathology， 2020， 157（2）： 413-419.
[39]	Herrera M D， Salas-Muñoz S， Reveles-Torres L R， et al. Alternaria solani IA300 induces growth and development in two common bean cultivars. European Journal of Plant Pathology， 2024， 170（2）： 451-462.

菌株 Strain	Mn²⁺浓度 Mn²⁺ concentration （mmol·L^-1）
菌株 Strain	0	5	10	15	20
YM-1	7.20±0.10a	7.03±0.06ab	6.90±0.26ab	6.77±0.32b	5.83±0.15c
YM-2	7.63±0.06b	8.17±0.15a	6.80±0.26c	4.20±0.10d	3.83±0.06e
YM-3	7.53±0.06a	7.03±0.25b	7.20±0.20ab	6.60±0.20c	5.37±0.21d
YM-4	9.00±0.00a	9.00±0.00a	8.57±0.12b	7.63±0.15c	7.30±0.10d

菌株 Strain	Mn²⁺浓度 Mn²⁺ concentration （mmol·L^-1）
菌株 Strain	0	5	10	15	20
YM-1	7.20±0.10a	7.03±0.06ab	6.90±0.26ab	6.77±0.32b	5.83±0.15c
YM-2	7.63±0.06b	8.17±0.15a	6.80±0.26c	4.20±0.10d	3.83±0.06e
YM-3	7.53±0.06a	7.03±0.25b	7.20±0.20ab	6.60±0.20c	5.37±0.21d
YM-4	9.00±0.00a	9.00±0.00a	8.57±0.12b	7.63±0.15c	7.30±0.10d

菌株 Strain	锰离子吸附率 Mn²⁺ adsorption rate （%）	最小抑菌浓度Minimum inhibitory concentration （MIC， mmol·L^-1）
YM-1	57.0	40
YM-2	62.8	30
YM-3	72.6	40
YM-4	75.6	50

菌株 Strain	锰离子吸附率 Mn²⁺ adsorption rate （%）	最小抑菌浓度Minimum inhibitory concentration （MIC， mmol·L^-1）
YM-1	57.0	40
YM-2	62.8	30
YM-3	72.6	40
YM-4	75.6	50

菌株 Strain	Mn²⁺浓度Mn²⁺ concentration （mmol·L^-1）
菌株 Strain	0	5	10	15	20
YM-1	131.00±4.58a	117.33±4.93b	108.00±2.00b	93.00±3.61c	64.33±11.59d
YM-2	148.00±5.00b	157.67±4.04a	100.67±3.06c	63.00±4.58d	40.00±2.65e
YM-3	122.00±8.72a	95.67±2.08b	64.00±1.00c	54.00±1.00d	42.00±3.00e
YM-4	187.67±2.31a	186.67±5.03a	167.67±4.51b	146.33±5.13c	132.33±3.79d