猪毛菜响应干旱胁迫的叶片结构、生理及转录组分析

doi:10.11686/cyxb2023085

草业学报 ›› 2024, Vol. 33 ›› Issue (1): 75-88.DOI: 10.11686/cyxb2023085

猪毛菜响应干旱胁迫的叶片结构、生理及转录组分析

谭炯锐¹(), 查同刚²(), 张泽宇², 张晓霞³, 滕红梅¹, 王玲丽¹, 赵莉丽⁴, 王奥⁴, 王馨珧¹

^1.运城学院生命科学系，山西运城 044000
^2.北京林业大学水土保持学院，北京 100083
^3.中建一局集团第三建筑有限公司，北京 100161
^4.北京八达岭林场，北京 102112

收稿日期:2023-03-21 修回日期:2023-05-31 出版日期:2024-01-20 发布日期:2023-11-23
通讯作者: 查同刚
作者简介:E-mail： zhtg73@bjfu.edu.cn
谭炯锐（1984-），女，河北石家庄人，副教授，博士。E-mail： tjr6688@163.com
基金资助:
中建股份科技研发计划(CSECE-2020-Z-5);山西省基础研究计划项目(202103021223373);特色农产品发展学科群项目(SKX-202219)

Leaf structure， physiology and transcriptome analysis of Salsola collina in response to drought stress

Jiong-rui TAN¹(), Tong-gang ZHA²(), Ze-yu ZHANG², Xiao-xia ZHANG³, Hong-mei TENG¹, Ling-li WANG¹, Li-li ZHAO⁴, Ao WANG⁴, Xin-yao WANG¹

^1.Department of Life Science，Yuncheng University，Yuncheng 044000，China
^2.College of Soil and Water Conservation，Beijing Forestry University，Beijing 100083，China
^3.The Third Construction Co. ，Ltd. of China Construction First Construction Group，Beijing 100161，China
^4.Beijing Badaling Forest Farm，Beijing 102112，China

Received:2023-03-21 Revised:2023-05-31 Online:2024-01-20 Published:2023-11-23
Contact: Tong-gang ZHA

摘要/Abstract

摘要：

为探究猪毛菜在表型、生理及分子层面对干旱胁迫的响应机制，采用控水法进行梯度干旱胁迫，对叶片进行解剖结构和生理指标测定及转录组测序。结果表明：干旱胁迫导致栅栏组织从致密变稀疏，晶簇先消失后增多；贮水组织厚度先增大后降低（P<0.05），主维管束面积和表皮厚度在28 d时显著增大，分别为（3099.72±151.88） μm²和（23.73±0.68） μm（P<0.05），叶片厚度增大而叶面积减小（P<0.05）；叶绿素含量逐渐降低（P<0.05），超氧化物歧化酶（SOD）和过氧化物酶（POD）活性、脯氨酸和丙二醛（MDA）含量在28 d显著增大（P<0.05），H₂O₂含量在14 d显著增大（P<0.05），可溶性蛋白含量先增后降再增（P<0.05）。与0 d比较，干旱胁迫7、14和28 d的差异表达基因（DEGs）分别有103、1560和270个；基因本体（GO）富集分析表明各组合DEGs显著富集在蛋白质磷酸酶Ⅰ型复合体、膜的整体组件、氧化还原过程、氧化还原酶活性等条目中；京都基因与基因组百科全书（KEGG）富集分析表明各组合DEGs同时显著富集在氧化磷酸化代谢、核糖体和光传导等通路中。非生物胁迫通路DEGs分析表明，热激蛋白基因、GPX2、POD、SOD、CPK19、CIPK9、MAP激酶基因、蛋白质降解通路基因、UXS1和F3H等参与对干旱胁迫的响应调节。研究结果可为进一步研究猪毛菜抗旱机制提供参考。

关键词: 干旱区植物, 胁迫, 解剖结构, 生理特性, 分子调控

Abstract:

This research investigated the phenotypic， physiological and molecular mechanism of Salsola collina response to drought stress. Plants were cultivated in pots under a controlled， declining soil moisture regime， falling from 80% to 50% of field water holding capacity over 28 days with sample collection at 0， 7， 14 and 28 days.It was found that the palisade tissue changed from dense to sparse and the crystal clusters disappeared initially and then increased across the 28 days of increasing drought stress. The thickness of aqueous tissue initially increased and then decreased （P<0.05）. The area of the main vascular bundle and epidermis thickness after 28 days of drought stress ［（3099.72±151.88） μm² and （23.73±0.68） μm， respectively］ were significantly increased compared to control ［（2065.41±80.08） μm² and （13.71±1.26） μm］（P<0.05）. Again with increasing drought stress in 28-day-old seedlings， the leaf thickness increased but the area decreased （P<0.05）. Chlorophyll content decreased gradually （P<0.05）， superoxide dismutase （SOD） and peroxidase （POD） activities， proline and malondialdehyde （MDA） contents increased significantly （P<0.05）， H₂O₂ increased significantly at 14 days （P<0.05）， soluble protein content increased initially， then decreased under medium stress and increased under high stress （P<0.05）. Compared with day 0， there were 103， 1560 and 270 differentially expressed genes （DEGs） detected at 7， 14 and 28 days of drought stress， respectively. Gene ontology （GO） enrichment analysis showed that DEGs were significantly enriched in protein phosphatase type Ⅰ complex， integral components of membranes， oxidation-reduction process and oxidoreductase activity， among others. The Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes （KEGG） enrichment analysis showed that the genomes were significantly concentrated on oxidative phosphorylation， ribosome and phototransduction pathways. Abiotic stresses pathway DEGs analysis showed that heat shock protein genes， glutathione peroxidase 2 （GPX2）， POD， SOD， calcium-dependent protein kinase 19 （CPK19） and CBL-interacting protein kinase 9 （CIPK9）， MAP kinase genes， transcription factor protein degradation pathway genes， UDP-glucuronate decarboxylase 1（UXS1） and flavanone 3-hydroxylase（F3H）， among others， were involved in the regulation of drought stress responses. The results provide a reference point for further research on the drought resistance mechanism of S. collina.

Key words: arid zone plant, stress, anatomical structure, physiological property, molecular regulation

谭炯锐, 查同刚, 张泽宇, 张晓霞, 滕红梅, 王玲丽, 赵莉丽, 王奥, 王馨珧. 猪毛菜响应干旱胁迫的叶片结构、生理及转录组分析[J]. 草业学报, 2024, 33(1): 75-88.

Jiong-rui TAN, Tong-gang ZHA, Ze-yu ZHANG, Xiao-xia ZHANG, Hong-mei TENG, Ling-li WANG, Li-li ZHAO, Ao WANG, Xin-yao WANG. Leaf structure， physiology and transcriptome analysis of Salsola collina in response to drought stress[J]. Acta Prataculturae Sinica, 2024, 33(1): 75-88.

图/表 10

参考文献 37

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基因编号Gene ID	正向引物Forward primers（5′-3′）	反向引物Reverse primers （3′-5′）
TR16542_c0_g1	TGCTAACGGTTGGAGATGCT	TGCAGCAATTTTGGGGTTGC
TR17024_c0_g1	CGTTGTCGTCGTTGCTCTTC	CCTATCCGATCCATGGCAGG
TR17405_c0_g1	TTGGGCTAGTGATGGAGGGA	GCAATTGGGATCCGAACACG
TR2171_c0_g1	AAGAAACCACGAAACGCACG	GTGTGTCGGTTCAAGTTGCC
TR5292_c0_g1	GTGGAGCTTGCCTCCAAAGA	CATGGGTCCCACATCGACTC
TR7123_c0_g1	ACTATCGGGGGTAGCCAACT	CGAGCTTATTGGCCTCGGAT
EF1A	TGGTCGTTTTGCTGTGAGGG	GCAGCCTTGGTCACCTTTG

基因编号Gene ID	正向引物Forward primers（5′-3′）	反向引物Reverse primers （3′-5′）
TR16542_c0_g1	TGCTAACGGTTGGAGATGCT	TGCAGCAATTTTGGGGTTGC
TR17024_c0_g1	CGTTGTCGTCGTTGCTCTTC	CCTATCCGATCCATGGCAGG
TR17405_c0_g1	TTGGGCTAGTGATGGAGGGA	GCAATTGGGATCCGAACACG
TR2171_c0_g1	AAGAAACCACGAAACGCACG	GTGTGTCGGTTCAAGTTGCC
TR5292_c0_g1	GTGGAGCTTGCCTCCAAAGA	CATGGGTCCCACATCGACTC
TR7123_c0_g1	ACTATCGGGGGTAGCCAACT	CGAGCTTATTGGCCTCGGAT
EF1A	TGGTCGTTTTGCTGTGAGGG	GCAGCCTTGGTCACCTTTG

胁迫天数 Stress days （d）	栅栏组织厚度 Thickness of palisade tissue （μm）	贮水组织厚度 Thickness of aqueous tissue （μm）	主维管束面积 Area of main vascular bundle （μm²）	表皮厚度 Epidermal thickness （μm）	叶片厚度 Leaf thickness （μm）	叶面积 Leaf area （mm²）
0	43.15±3.49a	149.66±19.62b	2065.41±80.08b	13.71±1.26b	506.29±3.50b	42.22±2.65a
7	52.30±2.28a	210.09±15.68a	2374.54±218.09b	15.03±0.97b	573.27±17.04a	30.46±1.89b
14	43.23±3.31a	166.67±8.20ab	2776.56±155.15ab	16.08±2.64b	554.08±24.05a	37.41±2.18ab
28	38.89±6.13b	140.55±18.48b	3099.72±151.88a	23.73±0.68a	531.21±21.83a	36.40±2.94ab

胁迫天数 Stress days （d）	栅栏组织厚度 Thickness of palisade tissue （μm）	贮水组织厚度 Thickness of aqueous tissue （μm）	主维管束面积 Area of main vascular bundle （μm²）	表皮厚度 Epidermal thickness （μm）	叶片厚度 Leaf thickness （μm）	叶面积 Leaf area （mm²）
0	43.15±3.49a	149.66±19.62b	2065.41±80.08b	13.71±1.26b	506.29±3.50b	42.22±2.65a
7	52.30±2.28a	210.09±15.68a	2374.54±218.09b	15.03±0.97b	573.27±17.04a	30.46±1.89b
14	43.23±3.31a	166.67±8.20ab	2776.56±155.15ab	16.08±2.64b	554.08±24.05a	37.41±2.18ab
28	38.89±6.13b	140.55±18.48b	3099.72±151.88a	23.73±0.68a	531.21±21.83a	36.40±2.94ab

项目 Item	GO编号 GO ID	条目 Term	种类 Category	基因数目 Gene number	P值 P value
7 d Vs 0 d	0035966	对拓扑错误蛋白质的响应Response to topologically incorrect protein	BP	4	0.00
	0030968	内质网未折叠蛋白反应Endoplasmic reticulum unfolded protein response	BP	3	0.00
	0034620	细胞对未折叠蛋白的反应Cellular response to unfolded protein	BP	3	0.00
	0035967	细胞对拓扑错误蛋白质的反应Cellular response to topologically incorrect protein	BP	3	0.00
	0006986	对未折叠蛋白的反应Response to unfolded protein	BP	3	0.00
	0004108	柠檬酸（Si）合酶活性Citrate （Si）-synthase activity	MF	1	0.00
	0036440	柠檬酸合成酶活性Citrate synthase activity	MF	1	0.00
	0004686	延伸因子-2激酶活性Elongation factor-2 kinase activity	MF	1	0.00
	0016746	转移酶活性，转移酰基Transferase activity， transferring acyl groups	MF	3	0.00
	0004611	磷酸烯醇丙酮酸羧激酶活性Phosphoenolpyruvate carboxykinase activity	MF	1	0.00
	0016222	前胶原蛋白-脯氨酸4-双加氧酶复合物Procollagen-proline 4-dioxygenase complex	CC	1	0.00
	0005610	层粘连蛋白-5复合体Laminin-5 complex	CC	1	0.01
	0000164	蛋白质磷酸酶1型复合体Protein phosphatase type 1 complex	CC	1	0.01
	0043256	层粘连蛋白复合体Laminin complex	CC	1	0.02
	0005844	多核糖体Polysome	CC	1	0.04
14 d Vs 0 d	0009987	细胞过程Cellular process	BP	565	0.00
	0010033	对有机物的反应Response to organic substance	BP	140	0.00
	0042221	对化学物质的反应Response to chemical	BP	177	0.00
	0070887	细胞对化学刺激的反应Cellular response to chemical stimulus	BP	130	0.00
	0043604	酰胺生物合成过程Amide biosynthetic process	BP	82	0.00
	0005515	蛋白结合Protein binding	MF	405	0.00
	0005488	结合Binding	MF	501	0.00
	0003674	分子功能Molecular function	MF	593	0.00
	0005198	结构分子活性 Structural molecule activity	MF	61	0.00
	0004857	酶活性抑制剂Enzyme inhibitor activity	MF	31	0.00
	0070062	细胞外的外泌体Extracellular exosome	CC	250	0.00
	0043230	细胞外的细胞器Extracellular organelle	CC	250	0.00
	1903561	细胞外囊泡Extracellular vesicle	CC	250	0.00
	0005615	细胞外空隙Extracellular space	CC	272	0.00
	0044421	细胞外区部分Extracellular region part	CC	275	0.00
28 d Vs 0 d	0006464	细胞蛋白修饰过程Cellular protein modification process	BP	2	0.01
	0018298	蛋白质-发色团链接Protein-chromophore linkage	BP	2	0.01
	0036211	蛋白质修饰过程Protein modification process	BP	2	0.01
	0043412	大分子修饰Macromolecule modification	BP	2	0.01
	0055114	氧化还原过程Oxidation-reduction process	BP	3	0.05
	0009055	电子传递活性Electron transfer activity	MF	3	0.01
	0016168	叶绿素结合Chlorophyll binding	MF	2	0.02
	0045156	电子转运体Electron transporter	MF	2	0.02
	0016491	氧化还原酶活性Oxidoreductase activity	MF	3	0.03
	0005506	铁离子结合Iron ion binding	MF	2	0.06
	0016021	膜整体组件Integral component of membrane	CC	4	0.00
	0031224	膜的固有成分Intrinsic component of membrane	CC	4	0.00
	0044425	膜部分Membrane part	CC	4	0.01
	0016020	膜Membrane	CC	4	0.02
	0009521	光合系统Photosystem	CC	2	0.02

猪毛菜响应干旱胁迫的叶片结构、生理及转录组分析

Leaf structure， physiology and transcriptome analysis of Salsola collina in response to drought stress

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[1]	张鑫苗, 伍国强, 魏明. MAPK在植物响应逆境胁迫中的作用[J]. 草业学报, 2024, 33(1): 182-197.
[2]	姜瑛, 张辉红, 魏畅, 徐正阳, 赵颖, 刘芳, 李鸽子, 张雪海, 柳海涛. 外源褪黑素对干旱胁迫下玉米幼苗根系发育及生理生化特性的影响[J]. 草业学报, 2023, 32(9): 143-159.
[3]	王宝强, 马文静, 王贤, 朱晓林, 赵颖, 魏小红. 一氧化氮对干旱胁迫下紫花苜蓿幼苗次生代谢产物的影响[J]. 草业学报, 2023, 32(8): 141-151.
[4]	史先飞, 高宇, 黄旭升, 周雅莉, 蔡桂萍, 李昕儒, 李润植, 薛金爱. 油莎豆CeWRKY转录因子响应非生物胁迫的功能表征[J]. 草业学报, 2023, 32(8): 186-201.
[5]	孙守江, 毛培胜, 豆丽茹, 贾志程, 孙铭, 马馼, 欧成明, 王娟. 活性氧及染色体端粒调控种子老化研究[J]. 草业学报, 2023, 32(8): 202-213.
[6]	张一龙, 李雯, 喻启坤, 李培英, 孙宗玖. 狗牙根叶与根氮代谢对不同干旱胁迫的响应机制[J]. 草业学报, 2023, 32(7): 175-187.
[7]	张浩, 胡海英, 李惠霞, 贺海明, 马霜, 马风华, 宋柯辰. 荒漠草原优势植物牛枝子对干旱胁迫的生理响应与转录组分析[J]. 草业学报, 2023, 32(7): 188-205.
[8]	梁佳, 胡朝阳, 谢志明, 马刘峰, 陈芸, 方志刚. 外源褪黑素缓解甜高粱幼苗干旱胁迫的生理效应[J]. 草业学报, 2023, 32(7): 206-215.
[9]	冯华昊, 王涵, 周建祯, 张晗, 唐韬, 彭燕. 白三叶耐铝种质筛选及耐铝评价指标分析[J]. 草业学报, 2023, 32(6): 100-111.
[10]	陈晓明, 韩东英, 宋桂龙. 砷（As）胁迫对海滨雀稗As吸收特征及根系形态影响[J]. 草业学报, 2023, 32(6): 112-119.
[11]	崔婷, 王勇, 马晖玲. 外源IAA作用下草地早熟禾中调控Cd长距离运输的关键基因表达及其代谢通路分析[J]. 草业学报, 2023, 32(6): 146-156.
[12]	张适阳, 刘凤民, 崔均涛, 何磊, 冯月燕, 张伟丽. 三种外源物质对低温胁迫下柱花草生理与荧光特性的影响[J]. 草业学报, 2023, 32(6): 85-99.
[13]	李艳鹏, 魏娜, 翟庆妍, 李杭, 张吉宇, 刘文献. 全基因组水平白花草木樨TCP基因家族的鉴定及在干旱胁迫下表达模式分析[J]. 草业学报, 2023, 32(4): 101-111.
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[15]	田政, 杨正禹, 陆忠杰, 罗奔, 张茂, 董瑞. 44个紫花苜蓿品种的酸铝适应性与耐受性评价[J]. 草业学报, 2023, 32(3): 142-151.